EDICIONES UNIVERSIDAD CATÓLICA DE CHILE

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INVASIONES BIOLÓGICAS EN CHILE

Causas globales e impactos locales

Fabián M. Jaksin Andrade

Sergio A. Castro Morales

© Inscripción Nº xxx.xxx

Derechos reservados

ISBN edición digital Nº 978-956-14-2654-2

Diagramación digital: ebooks Patagonia

info@ebookspatagonia.com

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Tabla de contenidos

PREFACIO: INVASIONES BIOLÓGICAS

Organización del texto

PRIMERA PARTE: Marco conceptual

CAPÍTULO 1: Introducción al fenómeno de las invasiones biológicas

Invasiones biológicas

Foco del texto

Algunas consideraciones fundamentales en ecología de invasiones

Marco conceptual de las invasiones

Objetivos y alcances del texto

CAPÍTULO 2: Dimensión humana de las invasiones biológicas

Preámbulo

Impronta histórica

Curvas de acumulación de especies

Tiempo mínimo de residencia

Arque y neobiota

Impronta geográfica

Especies criptogénicas

Bases de datos

Homogenización biótica

CAPÍTULO 3: Transporte e introducción

Dispersión primaria

Causas y propósitos

Importancia de las introducciones intencionales

Los propósitos

Introducción involuntaria

Difusión transfronteriza de especies

Vectores y rutas de dispersión

Diversidad de vectores

Presión de propágulos

CAPÍTULO 4: Naturalización

Preámbulo

Aspectos demográficos

Aspectos genéticos

Atributos morfofuncionales que favorecen la naturalización

Correlaciones ambientales de rango

Interacciones poblacionales como determinantes de la naturalización

Interacciones antagónicas

Interacciones facilitadoras

Biodiversidad como resistencia biótica a la naturalización

CAPÍTULO 5: Expansión

Preámbulo

Modelos de reacción-difusión

Velocidad de expansión

Componente demográfico

Reacción-difusión en la naturaleza

Dispersión estratificada y larga distancia

CAPÍTULO 6: Impactos en salud humana, economía y biodiversidad

Preámbulo

Tipos de impacto

Impactos en salud humana

Impactos en economía

Impactos en biodiversidad

CAPÍTULO 7: Impactos ecológicos

Preámbulo

Impacto a escala organísmica

Impacto a escala poblacional y comunitaria

Competencia

Mutualismo

Depredación, parasitismo y herbivoría

Impacto a escala ecosistémica

Impacto a escala biogeográfica

Referencias para marco conceptual

SEGUNDA PARTE: Especies como estudios de caso

CAPÍTULO 8: La invasión del castor americano (Castor canadensis) en Tierra del Fuego como oportunidad para analizar la valoración del impacto y manejo de vertebrados exóticos invasivos en Chile

Antecedentes para la valoración y manejo de especies exóticas invasivas

Factores a considerar para evaluar la factibilidad de una erradicación

Normativa y manejo de los vertebrados exóticos e invasores en Chile

Historia y gestión de la invasión del castor en Tierra del Fuego

Condiciones básicas para erradicar al castor del Archipiélago de Tierra del Fuego

Tasas de extracción y crecimiento poblacional del castor

No existen fuentes de inmigrantes

Todos los individuos reproductivos se encuentran bajo riesgo de captura

Individuos pueden ser detectados en bajas densidades

Análisis de costo-beneficio favorece la erradicación ante manejo de la población

Existe un ambiente sociopolítico favorable a la erradicación

Financiamiento asegurado

Empoderamiento legal

Información mínima para toma de decisiones

Conclusiones

Referencias

CAPÍTULO 9: Reconstrucción histórica de la invasión del conejo europeo (Oryctolagus cuniculus) en Chile central: lecciones para un mejor diálogo entre científicos y gestores

El conejo europeo en Chile central

Orígenes del conejo en Chile central

Ideas de la crianza del conejo en Chile central durante el siglo XIX

Incentivos a la cunicultura

Ideas y políticas para el control del conejo europeo en el siglo XX

Conclusiones

Referencias

CAPÍTULO 10: Invasión de la rana africana ( Xenopus laevis ) en Chile central

La rana africana como vertebrado exótico en Chile

Primeros reportes de la invasión en Chile

Distribución actual

Descripción del hábitat invadido

Reproducción

Dispersión

Dieta

Potenciales impactos de Xenopus sobre la biota nativa

Conclusiones

Referencias

CAPÍTULO 11: Pináceas invasoras en el sur de Sudamérica: patrones, mecanismos e impactos potenciales

Pinaceae como taxa invasor

Pinaceae en el sur de Sudamérica

¿Por qué algunas especies de Pinaceae son invasivas en el sur de Sudamérica?

Presión de propágulos

Competencia y facilitación en estadios tempranos

Escape de mamíferos herbívoros

Aumento de las perturbaciones

Otros factores asociados a la invasión de pinos

Potenciales impactos de las invasiones de Pinaceae en el sur de Sudamérica

Cambios en la estructura de la vegetación y biodiversidad

Invasión de pinos y regímenes de fuego

El caso de la invasión de Pinus contorta en Patagonia

Desafíos de manejo

Referencias

CAPÍTULO 12: Invasión de la hormiga argentina ( Linepithema humile ) bajo una perspectiva biogeográfica

Insectos sociales como especies invasoras

Las hormigas como especies invasoras

La hormiga argentina

Impacto comunitario

Papel de las perturbaciones y factores abióticos

Microhábitats y enemigos naturales

Dieta y supercolonias

Competidor exitoso y control natural

La situación de Linepithema humile en Chile

Manejo de hormigas exóticas

Referencias

TERCERA PARTE: Procesos como estudios de caso

CAPÍTULO 13: El fuego facilita las invasiones de plantas en comunidades mediterráneas

Fuego como agente de perturbación

Fuego en comunidades mediterráneas

Importancia del fuego en Chile central como agente facilitador de la invasión de plantas

Conclusiones

Referencias

CAPÍTULO 14: Historia y política de la gestión forestal en Chile a la luz del pino insigne ( Pinus radiata )

Orígenes de la forestación en Chile

La gestión forestal incentivada por el Estado de Chile

La emergencia de conflictos entre conservación e industria forestal

El retorno a la democracia y el desarrollo de la gestión forestal en Chile

Referencias

CAPÍTULO 15: Antropización del paisaje e invasión de vertebrados acuáticos exóticos en una quebrada de Chile central

Antropización

Composición y abundancia de vertebrados acuáticos en Quebrada de Córdova

Santuario de la Naturaleza Quebrada de Córdova

Muestreo de vertebrados acuáticos

Uso del suelo en Quebrada de Córdova

Composición de vertebrados acuáticos en Quebrada de Córdova

Referencias

CAPÍTULO 16: Invasión de peces dulceacuícolas en Chile y efectos sobre las regiones biogeográficas

Traslocación de peces en el escenario global

Ictiofauna dulceacuícola de Chile

Regiones biogeográficas para los peces en Chile continental

Evaluando la homogenización biótica

Composición de la ictiofauna

Patrones de similitud entre regiones

Posibles explicaciones

Importancia de invasiones y extinciones: futuras tendencias

Referencias

CAPÍTULO 17: Presión de ingreso de insectos forestales exóticos a Chile desde 1996

Insectos como invasores

Invasiones sobre el sector forestal

La situación en Chile

Algunas definiciones

Detección

Conclusiones

Referencias

CAPÍTULO 18: Dinámica poblacional de la expansión de enfermedades infecciosas como modelo de invasiones biológicas

Enfermedades infecciosas como invasiones biológicas

Modelos y patrones de interacción directa entre parásitos y hospederos

Transmisión directa de microparásitos

El número reproductivo (R₀) y el teorema del umbral

Macroparásitos

Modelos de interacción indirecta de parásitos

Dinámicas, invasiones y evolución

Enfermedades infecciosas en Chile como caso de estudio

La epidemia de influenza A(H1N1)-2009: un caso de colonización rápida

Referencias

APÉNDICE: Catálogo de la flora y fauna invasora en Chile continental e insular oceánico

Referencias

Índice Temático

Prefacio

INVASIONES BIOLÓGICAS

Organización del texto

El libro Invasiones biológicas en Chile: causas globales e impactos locales se encuentra organizado en tres partes. La primera comprende siete capítulos autocontenidos, que entregan un andamiaje conceptual y bibliográfico en el ámbito de la ecología de invasiones. Bajo un marco teórico explícito, se entregan herramientas necesarias para comprender la complejidad del fenómeno de invasión biológica, con énfasis en los aspectos ecológicos. Para ello, se visualiza este tipo de fenómeno como un proceso de expansión geográfica que ocurre en etapas secuenciales, que van desde la dispersión inicial o salida del rango nativo, hasta la llegada y posterior expansión en el área invadida.

En la segunda parte, revisamos la ecología de cinco especies exóticas, que a la luz de la información disponible han resultado modelos útiles como estudios de caso; al mismo tiempo, destacamos aspectos sabidos y por saber de la ecología e impacto asociados a nuestros cinco actores. En estos capítulos el lector encontrará el desarrollo de focos de análisis complementarios y extensivos a la ecología, tales como la mirada histórica, historiográfica, económica, de manejo y social. En particular, se analizan las invasiones del castor (Castor canadensis) en Tierra del Fuego (capítulo 8); la del conejo europeo (Oryctolagus cuniculus) en Chile central (capítulo 9); la invasión de la rana africana (Xenopus laevis) en sistemas dulceacuícolas del centro de Chile (capítulo 10); la invasión de pinos (Pinus spp.) en el sur de Sudamérica (capítulo 11); y la invasión de una especie sudamericana como es la hormiga argentina (Linepithema humile) en diversas localidades del globo (capítulo 12).

En la Tercera parte de nuestro texto, desarrollamos seis capítulos que abordan áreas y temas en que las especies exóticas juegan un papel importante. Acá, se enfoca la atención desde la perspectiva de los procesos que son afectados por la presencia de especies exóticas, tales como la relación entre plantas naturalizadas y la dinámica de fuego en Chile (capítulo 13), la historia de la gestión forestal en Chile basada en plantaciones de especies exóticas (capítulo 14), el papel de la antropización del paisaje de Chile central y su influencia en la invasión de vertebrados acuáticos (capítulo 15), efectos de la invasión de peces sobre los patrones de diversidad geográfica de ambientes dulceacuícolas a lo largo de Chile (capítulo 16), un análisis de la detección prefrontera de insectos que intentan ingresar a Chile (capítulo 17), y dinámica de expansión de enfermedades infecciosas como modelo de invasión (capítulo 18).

Primera parte

MARCO CONCEPTUAL

En los próximos siete capítulos se define y entrega un marco conceptual referencial del fenómeno de invasión biológica. Estamos especialmente interesados en aquellas invasiones facilitadas por seres humanos, pues constituyen uno de los aspectos más relevantes y conspicuos del cambio global. Las invasiones biológicas ocurren cuando los organismos son transportados hacia áreas nuevas y a menudo distantes. Aquí, estos pueden proliferar y expandirse. En sentido estricto, las invasiones no son un fenómeno novedoso ni provocado exclusivamente por los humanos. Sin embargo, la magnitud geográfica, la frecuencia y el número de especies involucradas han crecido enormemente como consecuencia directa de la expansión del transporte y el comercio en los últimos 500 años, y en particular en los últimos 200 años.

En el primer capítulo se define qué entenderemos por invasión biológica en el texto, así como se discute las complejidades que otorgan distintas visiones, interpretaciones e intereses detrás de este tipo de fenómeno. En el segundo capítulo, se enfatiza el papel de los humanos en promover y facilitar intencional y no intencionalmente las invasiones biológicas, los patrones emergentes en términos históricos y geográficos, especialmente considerando que en la actualidad pocos hábitats en la Tierra permanecen libres de especies introducidas. El tercer capítulo se focaliza sobre el proceso de dispersión inicial, cómo este evento es propiciado por humanos y qué rutas, causas y vectores se encuentran implicados en esta etapa. El cuarto capítulo se centra en el proceso de naturalización o establecimiento poblacional de las especies exóticas arribadas a determinada área, así como qué factores bióticos (interacciones poblacionales) y abióticos (clima, latitud) la determinan. El quinto capítulo se focaliza en aspectos relacionados con la dispersión secundaria, es decir, la expansión desarrollada por especies exóticas en el área invadida; aquí se explican algunos aspectos analíticos de la dispersión (basado en las ecuaciones de reacción-difusión) y cómo ellos han sido estudiados en la naturaleza. En el sexto capítulo se sistematizan distintos tipos de impactos infligidos por especies exóticas, ya sea en el campo económico, salud humana y ambiental. Finalmente, en el séptimo capítulo se detallan aspectos relativos al impacto ecológico de las invasiones, bajo distintos niveles de organización que van desde el nivel individual-poblacional al ecosistémico.

Capítulo 1

INTRODUCCIÓN AL FENÓMENO DE LAS INVASIONES BIOLÓGICAS

Invasiones biológicas

Las invasiones biológicas pueden ser definidas como fenómenos en que una especie expande su rango geográfico de distribución, ocupando regiones en que previamente no se encontraba (Mack et al. 2000; Kolar & Lodge 2001). A pesar de la aparente simplicidad de esta definición, desde el punto de vista ecológico las invasiones constituyen un tipo de fenómeno complejo y, por cierto, fascinante. Esta complejidad radica en que el rango geográfico, es decir, el área geográfica que ocupa cierta especie (Tabla 1.1), constituye un atributo espacial y temporalmente dinámico, cuya dimensión depende de procesos ecológicos y evolutivos que operan bajo distintas escalas y jerarquías (Brown & Lomolino 1998).

En el caso de especies cuyas poblaciones se encuentran en franca declinación poblacional o en vías de extinción, la estructura de su rango ha sido afectada no solo por la reducción en tamaño, sino que también por la escisión de su continuidad que da lugar a poblaciones fragmentadas. Pues bien, las invasiones biológicas constituyen el fenómeno opuesto, en que el crecimiento del rango se produce como avance paulatino o por dispersión a larga distancia (Figura 1.1). A partir de estas consideraciones, es posible establecer que tanto las invasiones como las extinciones constituyen fenómenos relacionados mientras se conciban como diferentes expresiones de la dinámica del rango.

TABLA 1.1

Definición de algunos términos en ecología de invasiones.

Arqueobiota: Conjunto de especies que han sido introducidas como producto del intercambio comercial precolombino, antes de la masificación de los medios de transporte global.

Colonia fundadora: conjunto usualmente reducido de individuos que arriban a un área determinada.

Dispersión: proceso de desplazamiento espacial de organismos.

Dispersión primaria: proceso de dispersión inicial que implica el desplazamiento desde el rango original a otra región.

Dispersión secundaria: proceso de dispersión que implica el desplazamiento al interior del área recipiente.

Especie exótica: especie presente en una región a la que ha arribado, y que no corresponde a su rango de distribución original. Sinónimos: especie no nativa, especie no indígena.

Especie introducida: especie que ha sido inoculada a una determinada región, por acción humana ya sea voluntaria o involuntaria.

Especie invasiva: este concepto se emplea bajo dos acepciones. a) especie exótica en proceso de expansión en un área recipiente; b) especie exótica que inflige un impacto en el medio donde se encuentra.

Especie invasora: especie exótica que inflige un impacto ambiental negativo.

Especie nativa: especie cuyo rango originalmente pertenece a un área determinada. Sinónimos: especie autóctona, indígena.

Especie naturalizada: especie exótica cuya población ha sido capaz de reproducirse en forma espontánea, sin intervención humana directa. En ocasiones, como sinónimos se emplean los términos especie establecida o especie asilvestrada.

Especie no naturalizada: especie introducida cuya reproducción depende de la propagación humana.

Expansión: dispersión que implica la ampliación del rango geográfico.

Introducción: procedimiento de inoculación de organismos por acción humana.

Neobiota: Conjunto de especies que han sido introducidas como producto del intercambio comercial post-colombino luego de la masificación de los medios de transporte global.

Propágulos: organismos o unidad biológica que es capaz de dispersarse.

Rango: distribución geográfica de una especie. Distíngase entre rango primario y secundario como referencia a la distribución original o en la región invadida, respectivamente.

Tiempo mínimo de residencia: lapso de tiempo transcurrido desde el primer registro de una especie exótica en un territorio hasta el momento actual.

FIGURA 1.1

Diferentes modos de expansión del rango geográfico. A) Expansión gradual mediada por dispersión de corta distancia desde la periferia del rango; B) Expansión saltacionista mediada por dispersión de larga distancia; C) Expansión que combina la dispersión de corta y larga distancia.

Como fue indicado, las expansiones de rango geográfico pueden ocurrir de diversas maneras, en estrecha dependencia con el modo de dispersión de los organismos. Por una parte, pueden ocurrir en forma gradual mediante la dispersión de corta distancia, en que los individuos ocupan paulatinamente el espacio, por lo que el límite de su distribución crece progresivamente (Figura 1.1 A). Por otra parte, si los organismos pueden dispersarse a larga distancia, la expansión del rango tendrá una dinámica saltacionista y este crecerá desde varios frentes de manera simultánea (Figura 1.1 B). Por supuesto que ambos tipos de dispersión (de corta y larga distancia) pueden ocurrir en forma combinada, dependiendo de la especie o tipo de organismo (Figura 1.1 C).

Otro importante factor a considerar es la escala temporal en que ocurren las invasiones biológicas. Estas pueden involucrar escalas de tiempo extensas (e.g., miles de años), asociadas por ejemplo a cambios en las condiciones geográficas que facilitan la dispersión. Este es el caso del Gran Intercambio Americano (Webb 1991), un evento que implicó la invasión recíproca de las biotas sudamericana y norteamericana luego de la formación del istmo de Panamá (Figura 1.2). Como resultado, actualmente Sudamérica contiene una fauna y flora mixta representada por linajes originados in situ y linajes cuyos ancestros evolutivos se originaron en la Región Neártica. Otro ejemplo bien documentado en Chile es el de los cambios de rango en la distribución de la flora como respuesta a las modificaciones climáticas, específicamente aquellos cambios ocurridos durante los períodos glaciales e interglaciales (Villagrán et al. 1998). Es bien conocido que durante las glaciaciones la flora se encontraba distribuida en sitios no glaciados conocidos como refugios, y que conforme se produjo la retracción de los glaciares por calentamiento global, las especies fueron colonizando áreas libres de hielo. A diferencia del ejemplo anterior –en que un puente geológico conectó dos continentes– en este segundo caso se observa que la modificación del clima es el factor determinante de la retracción glacial y la expansión del rango geográfico de los organismos.

Otros tipos de invasiones han transcurrido en lapsos mucho más breves y acotados. De hecho, en pocas décadas numerosas especies han sido capaces de arribar y establecerse en áreas remotas donde previamente no se hallaban. A diferencia de los ejemplos precedentes, estas invasiones están relacionadas fundamentalmente con las actividades que los humanos desarrollamos en el planeta. Este es el caso, por ejemplo, del dedal de oro (Eschscholzia californica, Papaveraceae), cuya distribución original corresponde a la costa oeste de Norteamérica y parte de México (Figura 1.3 A), pero que actualmente se encuentra en diversas localidades del sur de Europa, Asia, Australia y Sudamérica (Figura 1.3 B, C; Randall 2002). Su presencia en Chile data de la primera mitad del siglo XIX, cuando fue introducida como planta ornamental (Johow 1948). Sin embargo, tras su escape de cultivo se expandió territorialmente en el país, ocupando en la actualidad una extensión de 1.200 km, aproximadamente (Figura 1.3 C).

FIGURA 1.2

Durante el Gran Intercambio Americano se produjo la invasión recíproca de especies entre Sudamérica y Norteamérica (Webb 1991).

Otro caso de una invasión que ha transcurrido en muy corto plazo lo ejemplifica la presencia del conejo europeo (Oryctolagus cuniculus) en diferentes regiones del globo donde ha sido introducido (Flux & Fullagar 1992). Se ha indicado que desde la Península Ibérica (área de distribución original de la especie), se lo llevó al norte de África, y que los fenicios lo introdujeron en Egipto y Asia menor. A la vez, los romanos serían responsables de llevarlo hasta el norte de Europa, y los normandos lo habrían introducido en Gran Bretaña. Finalmente, los colonos españoles, franceses y holandeses –entre los siglos XVII y XIX– lo introdujeron en todas sus colonias y en unas 600 islas oceánicas (Crosby 2004; Camps-Rabadà 2008). Curiosamente, la práctica de introducción de animales domésticos como la que ocurrió con el conejo europeo fue acompañada por la introducción involuntaria de otras especies menos atractivas que iban incluidas en el cabotaje, como por ejemplo, las ratas y ratones (Rattus norvegicus, Rattus rattus y Mus musculus).

Foco del texto

El presente texto está focalizado en este último tipo de invasiones, es decir, aquellas facilitadas directa o indirectamente por humanos. Al menos cinco razones fundamentan nuestro esfuerzo. En primer lugar, en la actualidad se considera que el número y la tasa en que diferentes especies son introducidas desde una región a otra, así como las regiones y distancias geográficas involucradas, constituyen combinaciones de hechos sin precedente en la historia de la biota terrestre (Elton 1958; Williamson 1996). En Sudamérica, por ejemplo, desde la colonización europea en adelante (que lleva algo más de 500 años) se ha facilitado el arribo de una flora y fauna procedente de regiones tan distantes como Europa, Asia, África y Australia, situación que no hubiese ocurrido de no mediar la asistencia humana.

FIGURA 1.3

Invasión de Eschscholzia californica en Australia y Chile (Randall 2002). A) Distribución original de Eschscholzia californica en la costa oeste de Norteamérica, donde se reconocen dos subespecies, Eschscholzia californica californica y Eschscholzia californica mexicana; B) Distribución de Eschscholzia californica en Australia, indicando los sitios en que han sido colectados especímenes en la costa suroeste del continente; C) Distribución de Eschscholzia californica en Chile, indicando la extensión geográfica (unos 1.200 km, aproximadamente) que ocupa la especie actualmente; la flecha señala la ubicación de Limache, localidad donde habría sido introducida inicialmente.

En segundo lugar, recientes antecedentes señalan que un resultado directo de esta relocalización de especies es que la distribución global de la biodiversidad está en proceso de reconfiguración (McNeely 2001) en tiempo real. Este hecho ha suscitado tal mezcla de grupos biológicos y orígenes geográficos, que algunos autores han llamado a este evento el Homogeceno o la conformación de una Nueva Pangea (Rosenzweig 2001). Debido a que las invasiones biológicas actualmente involucran el intercambio de especies en todo el orbe, se ha reconocido en este proceso una de las manifestaciones más conspicuas del cambio global (Drake et al. 1989; Vitousek et al. 1996), una impronta humana que será indeleble en lo que resta de la historia del planeta.

En tercer lugar, las invasiones representan una modificación por defecto de la biodiversidad, puesto que el resultado inmediato es que el número de especies en una región aumenta (Williamson 1996). Aunque la mayor parte de las especies exóticas pueden coexistir con la diversidad de especies nativas, un reducido número de las primeras puede modificar la estructura y funcionamiento de los ecosistemas invadidos, en ocasiones con resultados indeseados (Drake et al. 1989; Williamson 1996). En términos generales, se ha indicado que la presencia de especies exóticas puede acarrear cambios en las propiedades físico-químicas de los ecosistemas, ciclos de nutrientes, productividad, cadenas tróficas y balance composicional de las comunidades, o alterar la dinámica de perturbaciones y de la sucesión, entre muchos otros aspectos. En algunos casos, la presencia de especies exóticas puede causar la extinción local o global de especies nativas, por lo que son usualmente consideradas una amenaza para la conservación de la biodiversidad (Wilcove et al. 1998).

En cuarto lugar, las especies exóticas son responsables de importantes efectos económicos, tanto deseados como indeseados (Pimentel et al. 2005). Para Estados Unidos, por ejemplo, se ha estimado que 98% de su sistema alimentario descansa sobre especies exóticas, las que reportan un beneficio económico que bordea los US$ 800.000 millones de dólares (Pimentel et al. 2005), al tiempo que los perjuicios causados por especies que actúan como malezas o pestes acumulan costos del orden de los US$ 97.000 millones de dólares (Pimentel et al. 2005).

En quinto lugar, y finalmente, es posible reconocer que algunas especies introducidas pueden afectar la salud humana (Williamson 1996). De hecho, la propagación de enfermedades infecciosas puede ser concebida como eventos de invasión, donde los organismos patógenos se propagan (i.e., expanden su rango) hacia otros huéspedes de la población (Shigesada & Kawasaki 1997). El efecto nocivo de las especies exóticas puede derivarse de su participación como vectores de patógenos humanos (e.g., virus, bacterias), o por la producción de sustancias o estructuras que impactan a Homo sapiens (e.g., toxinas, esporas y polen alérgenos).

Algunas consideraciones fundamentales en ecología de invasiones

Dos arenas de debate se han abierto en ecología de invasiones. Ambas albergan aspectos epistemológicos fundamentales, relativos a la concepción del fenómeno de invasión (Binggeli 1994). En esta discusión nos detendremos brevemente, pues a nuestro juicio merece ser expuesta no solo por su valor heurístico, sino también porque estas ideas se traspasan a la sociedad, e influyen en la toma de decisiones en el sector público y privado. Debido a que los científicos somos –al menos en parte– responsables de este vínculo, es importante detenernos a reflexionar.

Por una parte, numerosos ecólogos preconciben a las invasiones como sucesos intrínsecamente negativos. Gran parte de esta percepción se refleja, por ejemplo, en la divulgación de iniciativas de protección de la flora y fauna nativa, en los programas de control y erradicación de especies exóticas, así como en las políticas de prevención de la importación de especies exóticas. En su análisis histórico, Davis et al. (2001) parecen haber identificado las raíces de esta preconcepción. Estos autores indicaron que se habría cultivado bajo el clima posterior a la Segunda Guerra Mundial, donde el término “invasión” evidentemente se asociaba al de “amenaza”. De esta manera, para la década de los cincuenta Charles S. Elton (Figura 1.4), el reconocido impulsor de la ecología de invasiones en su faceta moderna, publicó su libro The Ecology of Invasions by Animals and Plants, donde incorporó concepciones de matiz bélico, y hasta cierto punto catastrofista, las que terminaron por permear hasta nuestros días (Davis et al. 2001; Cadotte 2006).

Desde una perspectiva biológica, parece prudente considerar las invasiones biológicas como fenómenos carentes de valor intrínseco previo. Más bien, sus implicancias o consecuencias dependerán del marco o contexto en que dicho fenómeno es analizado. Así por ejemplo, los biólogos de la conservación son más proclives a considerar las invasiones como fenómenos perjudiciales mientras que los gestores ambientales interesados en la introducción de una especie para explotación verán este hecho de otra manera.

De la mano con lo anterior, el otro campo de discusión en ecología de invasiones se ha focalizado en la proliferación y diversidad de términos (i.e., jerga), cuyo uso amerita una discusión crítica. Términos como especie “advena”, “adventicia”, “alóctona”, “antrópocora”, “asilvestrada”, “casual”, “colonizadora”, “efímera”, “escapada”, “establecida”, “exótica”, “extranjera”, “importada”, “introducida”, “maleza”, “no nativa”, “no indígena”, “peste”, “silvestre”, “transiente” y “traslocada”, son frecuentes en la literatura especializada. A menudo estos términos son empleados sin una clara definición (Hodges 2008), por lo que varios autores han reconocido la necesidad de unificar conceptualmente la disciplina (Richardson et al. 2000b). Por una parte, un mismo término puede ser utilizado para describir diferentes estados o etapas del proceso invasivo, mientras que por otra, diferentes términos pueden ser utilizados para describir una misma etapa de la invasión (Davis & Thompson 2001; Colautti & Maclsaac 2004). Un ejemplo de la primera situación es el uso del concepto de “especie exótica”; en algunos estudios aparece como sinónimo de especie introducida –i.e., aplicado al conjunto de especies no nativas–, mientras que en otros aparece bajo un sentido más restringido, es decir, en referencia al conjunto de especies naturalizadas (véase Richardson et al. 2000b). Como ejemplo del segundo caso, es posible mencionar el empleo de los términos especie asilvestrada o especie naturalizada, que aluden a especies exóticas cuyas poblaciones pueden crecer en condiciones de campo, sin asistencia humana (Richardson et al. 2000b).

FIGURA 1.4

Charles Sutherland Elton (Inglaterra, 1900-1991), uno de los ecólogos más influyentes del siglo XX. En 1958, publicó The Ecology of Invasions by Animals and Plants, texto considerado piedra angular para la disciplina.

Más allá de estas disquisiciones, veamos algunos ejemplos de cómo el uso de algunos conceptos han sido utilizados en la literatura científica. Tras revisar 157 artículos, Richardson et al. (2000b) constataron que el uso del término “especie naturalizada” fue empleado como sinónimo de “especie invasiva” en 29% de los casos o como sinónimo de “especie exótica o no nativa” en 25% de los casos. Otros usos resaltaron diferencias biológicas más sutiles, tales como la habilidad de establecer poblaciones autosustentables sin la directa intervención humana en 23% de los casos, o la capacidad de establecer poblaciones autosustentables en ambientes naturales y seminaturales en 8% de los casos. La diversidad de términos y conceptos en ecología de invasiones biológicas, sin duda contribuye a enlentecer el avance del conocimiento científico (Davis & Thompson 2001; Rejmánek et al. 2002; Chew & Laubichler 2003; Colautti & Maclsaac 2004).

No obstante, más allá del dominio científico, creemos que esta riqueza semántica puede ser saludablemente apreciada a la luz de considerar que el fenómeno de las invasiones biológicas constituye una arena de múltiples implicancias e intereses, y que al mismo tiempo reúne la atención de diversos actores sociales; entre ellos, a los científicos (e.g., véase Hodges 2008). Bajo este prisma, parece razonable –al menos por el momento– convivir con esta diversidad terminológica en aras de establecer puentes de comunicación con el resto de la sociedad. La labor de revisar y definir estos términos y conceptos escapa de los propósitos planteados en este libro. Más bien, en nuestro trabajo propondremos un marco conceptual desde la ecología de invasiones, que nos permitirá integrar y dar un hilo conductor a la diversidad de estudios en esta área.

Marco conceptual de las invasiones

Un importante avance hacia la unificación conceptual en ecología de invasiones fue planteado inicialmente por Richardson et al. (2000b). Básicamente, estos autores propusieron que las invasiones biológicas pueden ser concebidas como un proceso eminentemente poblacional, que consiste en el traspaso de barreras (i.e., geográficas, ambientales, reproductivas, etc.; Figura 1.5). Este marco ha tenido el mérito de simplificar la complejidad terminológica y conceptual, por lo que se ha reducido notoriamente el número de términos empleados. De esta manera, términos como exótico, casual y naturalizado pueden ser inequívocamente aplicados a especies que se encuentran en distintos estados de cruce de estas barreras (Figura 1.5). Aunque originalmente este modelo conceptual fue desarrollado específicamente para plantas, su estructura general puede ser extrapolada a otros tipos de organismos (Carlton 1985; Kolar & Lodge 2001; Sakai et al. 2001).

FIGURA 1.5

Principales barreras demográficas que restringen la expansión en plantas, y el estatus que alcanzan luego de transponer dichas barreras (Richardson et al. 2000b). (A) Barrera geográfica; (B) Barreras ambientales en el lugar de introducción; (C) Barreras de reproducción; (D) Barreras de dispersión local y regional; (E) Barreras ambientales en sitios perturbados; y (F) Barreras ambientales en sitios naturales.

Más recientemente, Colautti & MacIsaac (2004) reconocieron algunas limitaciones al planteamiento anterior. Básicamente, estos autores enfatizaron la necesidad de desarrollar una terminología neutra, dadas las persistentes imprecisiones y preconcepciones en el uso de algunos conceptos. Para ello, propusieron un modelo consistente en siete estados, identificados como 0, I, II, III, IVa, IVb y V (véase Figura 1.6). Así, cada especie exótica podría ser identificada en alguno de estos estados, que van desde etapas previas a la dispersión primaria (Estado 0) hasta la expansión del rango secundario en la comunidad recipiente (Estado V). Pese a lo atractivo y potencialmente útil de esta propuesta, ella no ha sido adoptada por la comunidad científica luego de su postulación.

De la discusión anterior rescatamos la concepción de traspaso de etapas del tipo A → B, donde A y B corresponden a dos estados mediados por un proceso de tránsito entre ellos. Estos procesos de tránsito permiten el traspaso de barreras de distinta naturaleza, como las ya distinguidas por Richardson et al. (2000b): geográficas, poblacionales y reproductivas, entre otras (Figura 1.5).

Inicialmente, nuestro esquema distingue especies nativas en su rango de distribución original, que eventualmente pueden ser dispersadas (i.e., dispersión primaria; véase Tabla 1.1) más allá de este rango (Figura 1.7). Esta distinción es conceptualmente relevante, ya que explícitamente reconoce que el estudio de las invasiones puede ser abordado desde la región de origen, donde residen las especies nativas que son exóticas en otras regiones, así como las especies nativas que potencialmente serán dispersadas a otras regiones. Para el tránsito de una etapa a la siguiente, se requerirá que la dispersión sea directa o indirectamente facilitada por humanos. Este hecho constituye una característica central para definir nuestro fenómeno de interés, pues –como se verá posteriormente– en ningún otro proceso la asistencia humana será una condición necesaria.

FIGURA 1.6

Marco conceptual neutro para definir los términos en ecología de invasiones, sugerido por Colautti & MacIsaac (2004). Comienza con propágulos que residen en una región (potenciales invasores en Estado 0). Ellos deben traspasar una serie de filtros que impiden la transición a las fases posteriores. Los Estados III a V se subdividen de acuerdo a la abundancia y distribución de las especies no nativas. En este marco, una especie no nativa puede tener una distribución localizada y ser numéricamente poco frecuente (Estado III), distribución extendida pero poco frecuente (Estado IVa), distribución localizada pero dominante (Estado IV b), o distribución generalizada y dominante (Estado V). Tres clases de factores pueden afectar la probabilidad de transición de cada estado: (A) la presión de propágulos, (B) los requerimientos ambientales (físico-químicos) y (C) las interacciones bióticas con la comunidad.

Como se ha reconocido tradicionalmente, la dispersión primaria (Tabla 1.1) puede ser intencionalmente facilitada por humanos, como es el caso de las especies introducidas para explotación en cultivos; o no intencional, como es el caso de muchas especies introducidas accidentalmente (Heywood 1989). Independientemente de este mecanismo, solo una fracción reducida de los organismos que iniciaron la dispersión primaria (i.e., propágulos, Figura 1.7) lograrán sobrevivir y arribar exitosamente a la región de destino (Kolar & Lodge 2001; Sakai et al. 2001). De acuerdo a lo que actualmente sabemos de esta etapa, la mayor parte de ellos no podrá superar este primer tránsito (Lockwood et al. 2005). Para ilustrar este hecho, Williamson (1996) sugirió la llamada “regla de 10”, planteando que cerca de un décimo de las especies que se dispersan finalmente arriban a un área de destino y que, a su vez, solo 10% de ellas será capaz de establecerse como población. Aunque existen más excepciones que confirmaciones a esta regla, el mensaje que se intenta comunicar es lo improbable que resultará traspasar exitosamente esta primera barrera (Lockwood et al. 2005).

Desde esta perspectiva, cada especie que ha arribado exitosamente a una nueva área puede ser considerada exótica o no nativa (véase Tabla 1.1), ya que su origen se halla en una región diferente (Richardson et al. 2000b). En esta etapa, se conforma una nueva población o colonia fundadora (véase Tabla 1.1), cuyo destino es la extinción o el establecimiento (Figura 1.7). En algunos casos, las especies exóticas solo pueden persistir como consecuencia de la asistencia humana, como ocurre con algunas especies propagadas intencionalmente. En otros casos, la colonia puede sobrevivir y reproducirse con independencia de la acción humana. Esta distinción ha permitido reconocer la condición de especie asilvestrada o naturalizada (véase Tabla 1.1), conceptos que se usan con bastante frecuencia en la literatura. Sin embargo, aun así estos términos no tienen una clara definición, pues muchos organismos naturalizados en la práctica se establecen solo en ambientes antropizados, donde encuentran las condiciones de hábitats propicios para su establecimiento; en estos casos, las poblaciones establecidas dependen indirectamente de la intervención humana sobre el hábitat y no son capaces de establecerse en ambientes menos afectados. Es importante destacar que aquellas especies naturalizadas que se encuentran en proceso de expansión pueden ser reconocidas también con el nombre de especies invasivas, aludiendo al hecho de que se trata de taxa en proceso de ampliación de su rango (Tabla 1.1).

FIGURA 1.7

Modelo conceptual del proceso de invasión, en el que se distinguen el tránsito de barreras de diversa naturaleza, que deben ser transpuestas por especies que se dispersan hacia una región recipiente, y que posteriormente se expanden. La colonia fundadora constituye el grupo inicial de organismos que ha logrado arribar a la comunidad recipiente, y que eventualmente puede expandir su rango secundario.

Finalmente, la persistencia de especies exóticas a lo largo del tiempo, independientemente de los mecanismos implicados, puede estar asociada a diversos efectos, tanto deseados como indeseados. Aquí es importante considerar que estos efectos pueden ser (aunque no siempre) proporcionales a la abundancia y nivel de expansión del rango secundario. En un extremo está el arquetipo de especie exótica que alcanza la dominación espacial, ejerciendo con ello profundas modificaciones a la estructura y funcionamiento de los sistemas ecológicos. En el otro extremo se encuentran aquellas especies que alcanzan bajos tamaños poblacionales y con mínimos efectos en la región recipiente (Williamson 1996). Así, el concepto de especie invasiva ofrece una segunda acepción, pues puede aludir a aquellas especies exóticas (naturalizadas o no) que ejercen algún tipo de impacto en el rango secundario (Tabla 1.1).

Objetivos y alcances del texto

Basado en las múltiples implicancias de las invasiones biológicas, hemos desarrollado este texto intentando establecer un marco sintético y organizado para el estudio de las invasiones biológicas. De esta forma, esperamos cubrir la necesidad de un texto en el tópico de ecología de invasiones, así como delinear las fortalezas y debilidades de la investigación realizada hasta la fecha en nuestro continente sudamericano, como también en nuestro país. En esto nos anima la convicción de estar frente a un fenómeno de gran interés biológico, que a nuestro juicio ha sido insuficientemente atendido en esta parte del globo.

Como podrá ser evidenciado a partir de las referencias que empleamos y de los alcances de nuestra labor, el presente ejercicio ha incluido una gran extensión de artículos y títulos, parte importante de ellos publicados en revistas, textos o informes de limitada circulación. A la vez advertimos que algunos de estos estudios originalmente no fueron realizados bajo el marco conceptual que presentamos aquí, por lo que en estos casos los hemos amoldado para extraer nuestras propias conclusiones. En contrapunto, actualmente los estudios de invasiones biológicas se encuentran en fase de crecimiento en Sudamérica (Quiroz et al. 2009), pero con un margen numéricamente menor al registrado en otras regiones (Pyšek et al. 2008a). Por esta razón, creemos que esta publicación contribuirá a fortalecer y estimular la investigación de la biota de nuestra región sudamericana.

Capítulo 2

DIMENSIÓN HUMANA DE LAS INVASIONES BIOLÓGICAS

Preámbulo

Por milenios los seres humanos hemos servido de agentes de dispersión para otros organismos (Elton 1958). Por ello, no es extraño que los patrones y procesos asociados al movimiento humano a través de fronteras políticas o biogeográficas tengan su reflejo en la distribución actual de plantas, animales y microorganismos (McNeely 2001; Crosby 2004). En efecto, la historia del movimiento humano y de sus relaciones de intercambio de mercancías han proporcionado nuevos medios y rutas de dispersión por los cuales los organismos se movilizan (Kowarik 2003; Pyšek & Prach 2003; Perrings et al. 2005; Meyerson & Mooney 2007). Por esta razón, la consideración de aspectos contextuales, tanto históricos como geográficos, contribuyen a mejorar nuestra comprensión de las invasiones en la actualidad (Di Castri 1989).

Tal vez la importancia de analizar la historia y geografía de las invasiones pueda ilustrarse con el siguiente ejemplo. Diversos autores han constatado que las especies de plantas europeas tienden a ser exitosas colonizadoras en las regiones en que han sido introducidas, superando a veces la representación de especies nativas o exóticas procedentes de otras regiones (Di Castri 1989). Algunos autores también coinciden en que este éxito estaría garantizado por la presencia de rasgos preadaptados a la colonización, que evolucionaron en función de los cambios ambientales experimentados en Europa, luego de las glaciaciones y el desarrollo de la agricultura. Daehler (2003) evaluó esta hipótesis basándose en la revisión de estudios efectuados en diversas localidades del globo, donde era posible comparar el desempeño de especies de plantas nativas y de origen europeo. Este autor encontró que la hipótesis propuesta no tuvo validación experimental, pues las especies nativas exhibieron igual o mejor desempeño biológico que las especies exóticas, evaluando este desempeño como habilidad competitiva o de colonización. Daehler (2003) ofreció una explicación alternativa, planteando que la sobrerrepresentación de plantas europeas en regiones recipientes podría ser más bien una consecuencia de las relaciones históricas de intercambio mantenidas con este continente, y no de atributos biológicos inherentes a estas plantas.

Una importante lección que se desprende del ejemplo anterior, es que el examen del contexto histórico y geográfico de las invasiones aporta antecedentes fundamentales para su comprensión. Particularmente, Ruiz et al. (2000) enfatizaron que muchos de los patrones documentados en ecología de invasiones podrían resultar solo aparentes o espurios si se conociera su historia con mayor profundidad.

Impronta histórica

Como se indicó anteriormente, el transporte e intercambio de bienes y servicios han promovido las invasiones biológicas (Elton 1958; Williamson 1996; Mack et al. 2000). Sin embargo, esta relación ha variado cualitativa y cuantitativamente a lo largo de los últimos 500 años de historia. En períodos precolombinos, por ejemplo, el comercio de semillas de pimiento (Schinus molle) habría permitido la expansión de su rango al interior del continente americano, desde Perú hasta México por el norte y Chile por el sur (Latcham 1936). Más recientemente, Schinus molle ha logrado traspasar los océanos Pacífico y Atlántico, pues ha sido introducido intencionalmente tanto en Australia como en Sudáfrica, donde es considerada especie invasiva (Henderson 2001). Así, en este caso la disposición de medios de transporte más rápidos y de mayor alcance facilita una expansión geográfica de mayor extensión.

La relevancia del contexto histórico para entender las invasiones biológicas lo destacan algunos estudios arqueológicos que han contribuido a establecer rutas de comercio y, por tanto, de dispersión para especies en tiempos precolombinos, con sorprendentes hallazgos. Por ejemplo, un análisis de secuenciación molecular realizado sobre muestras de ADN obtenidas de tejido óseo perteneciente a roedores encontrados en Isla de Pascua, mostró que ellas correspondían a la rata polinésica Rattus exulans (Barnes et al. 2006). La rata polinésica tiene una distribución original correspondiente al sudeste asiático, pero en la actualidad no se encuentra en Isla de Pascua. La reducida variación genética encontrada en estas muestras sugiere que Rattus exulans fue introducida en Isla de Pascua en un reducido número de eventos, hecho asociado a la colonización polinésica (Barnes et al. 2006).

Más controvertido es el hallazgo documentado por Storey et al. (2007). Analizando restos arqueológicos precolombinos obtenidos de la Península de Arauco (37°22’15” S; 73°36’45” W), estos autores encontraron restos óseos de una gallina. Basados en evidencia molecular de las secuencias de ADN y datación por la técnica de radiocarbono de estos restos, los autores llegaron a determinar que la especie era Gallus gallus, un taxón que, hasta ahora, se pensaba había sido introducido por europeos a América. Storey et al. (2007) lograron fechar su registro entre los años 1300 y 1450 d.C. De acuerdo a estos autores, la presencia de huesos de Gallus gallus en este sitio evidencia el contacto precolombino que se habría sostenido entre Sudamérica y Polinesia, región de distribución original de esta ave (pero véase Gongora et al. 2008).

Análogamente, en Europa se encuentran aquellas especies transportadas al amparo de las continuas migraciones e invasiones humanas, las que sirvieron de soporte para su dispersión desde y hacia África y Asia (véase Di Castri 1989). Dos ejemplos de lo anterior son la rata negra (Rattus rattus), nativa de la península de Indochina, y el ratón casero (Mus musculus), nativo del Medio Oriente, especies que probablemente arribaron a la cuenca del Mediterráneo hace 5.000 o 6.000 años. En contraste, la invasión de la rata gris (Rattus norvegicus) al Viejo Continente habría ocurrido más recientemente, a fines del siglo XIX procedente de China (Di Castri 1989).

Por razones obvias, para los tiempos precolombinos no existe un registro histórico abundante que documente cuáles especies fueron comercializadas o intercambiadas desde una región a otra. Sin embargo, es razonable suponer que este tipo de eventos debió implicar a un reducido número de especies, y escalas geográficas relativamente acotadas, en contraste con el carácter masivo y globalizado en que comenzaron a suceder las invasiones posteriores (Williamson 1996). En efecto, se estima que como consecuencia del descubrimiento de América en 1492, se experimentó un aumento sustancial en la tasa del intercambio de especies y en las distancias geográficas involucradas (Crosby 2004; Williamson 1996).

Hulme (2009) lo ilustra de manera conveniente tras indicar que, en los últimos 500 años, habrían ocurrido dos fases históricas de carácter global, en que las tasas de invasión experimentaron incrementos. Es importante adelantar que, si bien en términos generales otros autores concuerdan en el establecimiento de estos períodos (véase Perrings et al. 2005; Meyerson & Mooney 2007), ellos deben entenderse más bien como hitos referenciales. La primera de estas fases se habría iniciado con el descubrimiento de América, asociado al desarrollo de la navegación y exploración global, la expansión del colonialismo europeo y el inicio de los cambios en agricultura, comercio e industria (véase Mack et al. 2000; Crosby 2004; Preston et al. 2004). Por otra parte, la segunda fase se habría producido como resultado de la Revolución Industrial, período en que se incrementó el comercio y la conectividad territorial a consecuencia de los avances en materia de transporte. Adicionalmente, algunos cambios políticos acaecidos durante el siglo XIX también tuvieron repercusión, tal como fue la emancipación de las colonias en América, que permitió ampliar el abanico de relaciones de intercambio comercial de las repúblicas del Nuevo Mundo con otras regiones del globo (véase Crosby 2004).

En base a los antecedentes expuestos, es posible ilustrar a través de un modelo gráfico la tendencia histórica que habría experimentado la acumulación de especies introducidas a determinado territorio (Figura 2.1), patrón que debiera ser más o menos común entre las áreas que han estado expuestas al intercambio. En términos simples, se acepta que hasta el año 1500 aproximadamente, el número de especies traslocadas por asistencia humana fue relativamente reducido. Sin embargo, a partir de esa fecha la tasa habría aumentado, aunque levemente (Figura 2.1). Para el año 1800 (como hito referencial), el nivel de interconexión global alcanzado a consecuencia del mejoramiento e intensificación del transporte marítimo habría propiciado un segundo cambio en la dinámica de invasiones, implicando un incremento en el número de especies relocalizadas geográficamente, situación que se ha mantenido hasta la actualidad (Figura 2.1). Como veremos en la siguiente sección, este patrón ha sido documentado por diversos estudios en diversos países y/o regiones.

FIGURA 2.1

Tendencia temporal que describe los cambios en la dinámica de las invasiones biológicas para un área hipotética, en los últimos 600 años de historia. En el eje y señala el número acumulado de especies exóticas que habrían arribado a dicha área. Se distingue entre arqueo y neobiota para diferenciar especies que han sido introducidas pre y post año 1500, respectivamente (véase texto).

Curvas de acumulación de especies

Los acontecimientos históricos mencionados en la sección anterior han tenido su impronta sobre los patrones de invasión global. A través del uso de curvas de acumulación (Pyšek & Prach 2003), diversos estudios han mostrado la manera en que las tasas de introducción de especies se han modificado en los últimos 500 años.

Para Estados Unidos, por ejemplo, se han establecido curvas de acumulación para diversos grupos de organismos de importancia económica y ecológica, tales como patógenos de plantas y vertebrados terrestres (Figura 2.2 A), peces y moluscos (Figura 2.2 B), e insectos y plantas (Figura 2.2 C). Independiente del grupo taxonómico, estas curvas exhiben un creciente incremento en el número y tasas de introducción a partir de los últimos 200 años. Junto a lo anterior, también es posible notar que esta tendencia se mantiene elevada en la actualidad, sin viso de disminuir o detenerse (OTA 1993).

Quizás las curvas de acumulación obtenidas para plantas sean las más frecuentemente documentadas en la literatura. En Chile, Castro et al. (2005) reconstruyeron la curva de acumulación para una muestra de 428 especies de plantas naturalizadas, basados en evidencia histórica y registros de colecta (Figura 2.3 A). De modo interesante, estos autores mostraron que el inicio de la introducción de plantas a Chile puede ser trazado a una época tan temprana como inicios del siglo XVI. En esos años ya se registraba la presencia de cuatro especies, Cardamine hirsuta, Medicago polymorpha, Spartium junceum y Bromus hordeaceus, todas estas especies extensamente distribuidas en el territorio en la actualidad. Pese a que el registro más continuo y completo comenzó a partir de 1850, claramente la fracción de especies introducidas hasta ese año ya alcanzaba 30% de la riqueza actual (Figura 2.3 A). A partir de allí, el número de plantas naturalizadas ha crecido en una tasa estimada entre dos y tres especies por año (Castro et al. 2005).

Raven (1988) y Rejmánek et al. (1991) analizaron la dinámica de acumulación de plantas naturalizadas en el estado de California (Figura 2.3 B), encontrando que entre 1700 y 1860 unas 134 especies estaban naturalizadas en el territorio, mientras que entre 1861 y 1988 este valor aumentó a 1.116 taxa. Dependiendo de la eficacia de las políticas zoo y fitosanitarias implementadas en California, es materia de especulación si este número seguirá creciendo, se mantendrá o declinará (Rejmánek et al. 1991).

FIGURA 2.2

Número acumulado de especies no nativas introducidas en Estados Unidos entre 1790 y 1990, de acuerdo a la OTA (1993). A) Patógenos de plantas y vertebrados terrestres; B) Moluscos y peces; C) Plantas e insectos.

La situación del continente europeo es particularmente interesante, pues figura como la principal fuente de organismos exóticos para otras regiones del globo (Crosby 2004). No obstante, Europa también ha recibido especies procedentes de otros continentes (Di Castri 1989), siendo una de las regiones mejor conocidas en cuanto al registro histórico de introducciones. Como en los casos mencionados anteriormente, los registros obtenidos de plantas y vertebrados terrestres muestran un sostenido incremento en el número y la tasa de introducción de especies en los últimos 200 años (Figura 2.3 C), tendencia que se ha mantenido hasta la actualidad a una velocidad estimada entre cuatro y seis especies naturalizadas por año (Genovesi et al. 2009; Kark et al. 2009; Lambdon et al. 2009).

Es importante destacar que las curvas de acumulación que hemos mostrado han sido desarrolladas para un conjunto muy particular y reducido de especies exóticas, las llamadas naturalizadas (véase Tabla 1.1). Por tanto, el número como las tasas de introducción de especies exóticas sensu lato claramente está subestimado en estos estudios, al no incluir al conjunto de taxa no naturalizadas o en incipiente estado de naturalización. Pese a ello, las tendencias documentadas en la literatura muestran un sostenido crecimiento de estos valores (número y tasa), confirmando que la traslocación de especies asistida por humanos constituye un proceso ubicuo, el cual no parece tener freno (Figura 2.1). Sin embargo, llama la atención que los patrones ilustrados manifiesten una tendencia lineal (véase Figuras 2.2 y 2.3), hecho que dista de algunas apreciaciones que describen el fenómeno como de naturaleza exponencial.

Las curvas de acumulación no solo han mostrado su utilidad para reconocer procesos históricos que han propiciado las invasiones, sino que también permiten estimar las tasas y futuras tendencias. Como se verá posteriormente (capítulo 6), esta información es de importancia para establecer acciones de control y manejo de especies exóticas que se transforman en perjudiciales.

FIGURA 2.3

Número acumulado de especies de plantas no nativas introducidas en tres áreas diferentes. A) Chile (Castro et al. 2005); B) California (Raven 1988; Rejmánek et al. 1991); C) Europa (Lambdon et al. 2009). En B, las líneas continua y segmentada después del “Jepson” 1988 representan posibles tendencias en la tasa de acumulación de especies, dependiendo de la instalación o no instalación de normas que controlen el ingreso de nuevas especies a California. En C, Origen europeo representa a especies que son traslocadas al interior del continente, mientras que Exótico para Europa incluyen especies traslocadas desde el exterior del continente.

Tiempo mínimo de residencia

Las circunstancias históricas que rodean la invasión de una especie constituyen variables de relevancia, ya sea por su valor teórico como aplicado (Shigesada & Kawasaki 1997). Esta información puede ayudar a reconstruir y comprender la manera en que ha transcurrido dicha invasión, así como realizar predicciones acerca de su futura dinámica. No obstante, para la mayor parte de las especies exóticas, se disponen de escasos antecedentes acerca de su historia de invasión. Básicamente, esto se debe a dos razones. Por una parte, en el pasado numerosas especies fueron introducidas inadvertidamente y solo fueron reconocidas como exóticas cuando ya se encontraban ampliamente distribuidas. Por otra parte, el interés por el estudio de las invasiones es relativamente reciente en ecología, pues no hace más de 20 años que las publicaciones en el tema han comenzado a aparecer sistemáticamente (Kolar & Lodge 2001; Pyšek et al. 2008).

El año de introducción –como un indicador histórico– es un dato importante para comprender la dinámica invasiva. Sin embargo, ante la incertidumbre e incompletitud de los registros, numerosos autores han recurrido a información auxiliar para estimar el año de introducción. Por ejemplo, algunos estudios se han basado en observaciones efectuadas por viajeros y naturalistas, registros oficiales de importación o exportación de mercaderías, o la presencia de colectas de especímenes depositados en colecciones biológicas (Pyšek & Prach 2003). De esta forma, se ha establecido el concepto de tiempo mínimo de residencia (Rejmánek 2000) como un indicador más bien conservador, que busca establecer el tiempo transcurrido desde la introducción de cierto taxón hasta el presente. El tiempo mínimo de residencia puede ser definido como el lapso que ha transcurrido desde que se realizó el primer registro de una especie exótica en un territorio hasta el momento actual (véase Tabla 1.1).

El tiempo mínimo de residencia ha mostrado correlaciones importantes con algunos atributos invasivos. Por ejemplo, a mayor tiempo mínimo de residencia, mayor será el rango geográfico adquirido en el área recipiente (Pyšek et al. 2003; Castro et al. 2005), o la abundancia poblacional alcanzada en el presente (Pyšek et al. 2003). Recientemente, Pyšek et al. (2009) mostraron que también puede afectar la probabilidad de naturalización de especies exóticas cultivadas, pues un mayor tiempo mínimo de residencia aumenta el lapso (y con ello, la probabilidad) en que pudiese ocurrir el escape del cultivo.

Arqueo y neobiota

Debido a que la flora y fauna exótica de una región puede estar asociada a diferentes olas de introducción histórica (Figura 2.1), en ocasiones no es posible establecer si una determinada especie presente en una región es nativa a dicha región o arribó a consecuencia de una invasión demasiado remota, para la cual no hay registros. De hecho, las continuas guerras e invasiones humanas en Europa han entremezclado la biota de este continente a tal punto que para muchas especies no es claro su origen nativo o exótico. Un panorama más confiable solo comenzó a disponerse a partir del descubrimiento de América, ocurrido hace más o menos 500 años. Por esta razón, se han acuñado los términos arqueo y neobiota que permiten distinguir organismos cuyo tiempo mínimo de residencia es mayor o menor a 500 años, respectivamente (Holub & Jirásek 1967 en Pyšek et al. 2002). Aunque la decisión de utilizar 500 años como criterio parece arbitraria, básicamente se inspira en el cambio de tasa que experimentó la traslocación de especies a nivel global, luego del año 1500 (Figuras 2.2 y 2.3). Esta decisión también se apoya en el reconocimiento de que el proceso de globalización tiene raíces más o menos reconocibles en la expansión de la cultura occidental, a partir de ese año. En consecuencia, el término arqueobiota –que se puede usar como arqueoflora o arqueofauna, dependiendo del tipo de organismo– se utiliza para distinguir especies presuntamente introducidas antes del año 1500, como sería el caso de Rattus rattus o Mus musculus en Europa. En contraste, neobiota –se puede usar como neoflora o neofauna, dependiendo del tipo de organismo– se emplea para especies introducidas después de 1500, como es el caso de Rattus norvegicus en Europa (Di Castri 1989).

Impronta geográfica

Si las relaciones de transporte e intercambio de bienes y servicios propician las invasiones, entonces las regiones que participan de esta red conectiva deberían mostrar esta impronta en su biota exótica. En este sentido, Europa constituye un continente peculiar, ya que precisamente en los últimos 500 años de historia ha actuado como principal fuente de expansión humana y cultural en la era de la globalización, en especial para el neotrópico (Crosby 2004). Como resultado, la composición de la biota exótica en diferentes partes del globo muestra una importante representación –en ocasiones mayoritaria– de especies que proceden de este continente.

La importancia numérica de la biota europea en otros continentes ha sido evidenciada con claridad en estudios florísticos (Pyšek et al. 2009). Por ejemplo, Kalin-Arroyo et al. (2000) estimaron que la diversidad de las plantas vasculares establecidas en Chile (i.e., naturalizadas) alcanzaría a unas 690 especies, de las que 71% proviene del Viejo Continente (Kalin-Arroyo et al. 2000; véase Figura 2.4). En este país, la impronta europea también puede ser reconocida al analizar la composición taxonómica de algunas formaciones vegetacionales particulares, como son aquellas de la región mediterránea de Chile central. En esta área la flora procedente de Europa representa 77% de las especies naturalizadas (Montenegro et al. 1991). Esta representación puede ser más elevada aún en formaciones conocidas como espinales, donde la cobertura y riqueza de especies de origen europeo puede superar 90% (Figueroa et al. 2004, 2011).

En un análisis similar en México, Villaseñor & Espinosa-García (2004) documentaron que 78% de las especies naturalizadas proviene de Europa (Figura 2.4). En Tasmania (Rozebelds et al. 1999) y Cachemira (Khuroo et al. 2007) ocurre una situación equivalente, pues aunque la representación de flora europea en estos países (50% y 38%, respectivamente; véase Figura 2.4) es algo menor a la documentada para Chile y México, su frecuencia a nivel local es mayoritaria en comparación al conjunto de plantas procedentes de otras regiones.

FIGURA 2.4

Impronta geográfica de las invasiones establecidas a través de la representación porcentual de flora de origen europeo en floras de Chile (N = 690; Kalin-Arroyo et al. 2000), de México (N = 618; Villaseñor & Espinosa-García 2004), de Tasmania (N = 740; Rozebelds et al. 1999), de Cachemira (N = 571; Khuroo et al. 2007), y de Taiwán (N = 340; Wu et al. 2004).

De modo similar, de las 340 especies de plantas naturalizadas en Taiwán, Wu et al. (2004) encontraron que más de 50% de ellas proceden del continente americano, la principal fuente de plantas exóticas para esta isla (Figura 2.4). Harris et al. (2007) analizaron 179 especies de enredaderas naturalizadas en Australia y constataron que 23% de ellas procede de Sudamérica, la región con mayor contribución de especies de enredaderas a este país, seguida de Europa (21%) y África (20%).

Debido a que los vínculos de transporte e intercambio pueden cambiar con el tiempo, este hecho también puede ser reconocido como impronta sobre la biota exótica. Costa Rica, por ejemplo, dispone en la actualidad de 1.048 especies de plantas naturalizadas, de las que solo el 13% corresponde a flora de origen europeo (Chacón & Saborio 2006). El resto tiene origen asiático y sudamericano, con representación de 19% y 18%, respectivamente (Chacón & Saborio 2006). De acuerdo a Chacón & Saborio (2006), esta situación obedece al reciente incremento en la introducción de especies ornamentales, cuya naturalización se ha visto favorecida porque estas especies provienen de regiones tropicales que tienen homología climática con Costa Rica. De acuerdo a estos autores, hasta 1821 la representación de flora europea en Costa Rica era mayoritaria.

En contraste con los ecosistemas terrestres, los ecosistemas marino-costeros se encuentran más abiertos a las invasiones, lo que se manifiesta en la multiplicidad de orígenes geográficos de su biota exótica. Por ejemplo, la diversidad de macroinvertebrados bénticos y macro-algas exóticas en las costas de Chile totaliza 47 especies naturalizadas (Castilla et al. 2005), distribuidas en un amplio rango taxonómico. Este incluye 12 especies de algas, 3 anélidos, 5 ascidias, 3 bivalvos, 2 briozoos, 4 crustáceos decápodos, 4 gastrópodos, 3 poríferos, 10 peces y hasta un pasto (Heterozostera tasmanica; Zosteraceae). De esta biota, 10 taxa se distribuyen en la costa Pacífico oriental, desde México hasta Alaska (Figura 2.5); 7 se reparten en la costa Pacífico noroccidental, incluyendo Japón; 6 se encuentran en la costa Pacífico sur occidental que comprende Australia, Nueva Zelanda y Tasmania (Figura 2.5); 5 se hallan en el continente europeo que incluye el Atlántico Norte y Cuenca Mediterránea; y 3 especies se ubican en la costa sur de África (véase Figura 2.5). Como puede ser notado, la totalidad de las especies exóticas presentes en ecosistemas de costa marina de Chile igual se encuentra en una o más regiones distintas del planeta.

De manera análoga, el análisis de la composición de la flora y fauna exótica presente en la costa marina de Estados Unidos muestra la presencia de 298 especies naturalizadas (Ruiz et al. 2000). Esta diversidad se encuentra representada principalmente por crustáceos, moluscos, anélidos y algas, cuyo rango de distribución nativo corresponde a la costa Pacífico indo-oeste (30% de las especies) y Atlántico oeste (20% de las especies), mientras que la representación de organismos procedentes de Europa y Sudamérica fue inferior a 5%, en ambos casos. Invasiones procedentes de otras regiones costeras de Asia, Europa, África y Australia tuvieron una representación intermedia en la neobiota marino-costera estadounidense, que osciló entre 10% y 6%.

FIGURA 2.5

Procedencia geográfica global de las especies exóticas presentes en los ecosistemas marino-costeros del litoral de Chile. Las áreas achuradas representan las regiones de distribución original para este conjunto de especies (véase Castilla et al. 2005).

Es importante notar que en los estudios de invasiones en ecosistemas marinos, rara vez se puede atribuir inequívocamente la región de procedencia, pues –como ya se vio– estas especies tienden a mostrar una distribución geográfica extensa, con grandes disyunciones. Este es el caso del anélido Spiophanes bombyx, documentado por primera vez en las costas de Chile en 1974 (Castilla et al. 2005). Este organismo también se halla en las costas del Atlántico Norte y Sur, Cuenca Mediterránea, Sudáfrica, Golfo de México, sudeste de Australia, Islas Falkland o Malvinas, desde el oeste de Canadá al sur de California, Japón y Perú. En atención a que Chile mantiene o ha mantenido intercambio comercial marítimo con todas estas regiones, la procedencia de la población invasiva de Spiophanes bombyx no es posible de establecer. Como veremos más adelante, herramientas moleculares que evidencien las relaciones genealógicas entre las poblaciones globales de este anélido podrían esclarecer el origen y procedencia de sus poblaciones en todas las regiones que ha colonizado.

Especies criptogénicas

Numerosas especies han sido introducidas de modo accidental e inadvertido. Algunas de ellas han sido capaces de establecerse y expandir su rango secundario sin que hayan sido notadas. Ante el desconocimiento taxonómico y sistemático de la biota en algunas regiones y países, estas especies pueden ser consideradas nativas sin que realmente lo sean. Para aquellos casos en que existe la sospecha de que determinada taxa nativa se trata realmente de una especie exótica, se ha acuñado el término “especie criptogénica”; es decir, especies cuyo origen (i.e., nativo o exótico) no ha sido claramente establecido (Carlton 1996).

La diversidad o riqueza de especies criptogénicas puede ser relativamente alta en algunos tipos de ecosistemas, como ocurre en los marino-costeros. Probablemente esto se debe a dos razones. Por una parte, la importancia de la dispersión inadvertida, como ocurre con las aguas de lastre o en los cascos de las embarcaciones (Roman 2006), y por otra, a la acción de las corrientes marinas que dispersan organismos de manera espontánea (Ruiz et al. 2000; Hillebrand et al. 2001; Minchin 2007). La representación numérica que las especies criptogénicas pueden llegar a alcanzar es considerable, como lo han mostrado algunos estudios prospectivos. Por ejemplo, entre 2000 y 2003, un equipo de taxónomos examinó diques flotantes y muelles en la costa de Nueva Inglaterra (Estados Unidos) para identificar la diversidad de organismos nativos y exóticos. En este acotado pero acucioso estudio se identificaron 71 especies exóticas, de las cuales 37 especies eran inicialmente criptogénicas (Pederson et al. 2003).

Un panorama similar lo evidencian estudios realizados en Sudamérica. Por ejemplo, Pérez et al. (2007) examinaron la diversidad de especies marinas exóticas y criptogénicas de las costas de Venezuela, encontrando 22 especies no nativas y otras 67 taxa criptogénicas para las cuales existe duda de su origen nativo o exótico. En Argentina, el número de especies introducidas en la costa sumó 35 y el de especies criptogénicas 48 (Schwindt 2008). Entre estas últimas se hallan taxa de una amplia diversidad taxonómica, como 1 especie de macroalga, 2 esponjas, 6 hidrozoos, 3 anémonas, 13 poliquetos, 2 cirripedios, 10 anfípodos, 1 misidáceo, 2 tanaidáceos, 3 cangrejos y 4 briozoos (Schwindt 2008).

Las especies criptogénicas desafían la certidumbre de nuestros conocimientos biológicos. Como se ha indicado, numerosas especies que han sido descritas como nativas y asignadas a determinada posición sistemática, resultan ser exóticas, lo que producirá modificaciones en el rango nomenclatural de la diversidad taxonómica de un determinado territorio. Ocurre también que luego de establecer que determinado taxón criptogénico es en realidad exótico, queda por dilucidar desde dónde ha provenido esta invasión. Pese a que estas consideraciones son intrincadas, ellas pueden ser dilucidadas usando herramientas moleculares modernas. Básicamente, estas herramientas consisten en el análisis de parentesco entre poblaciones, información que puede ser obtenida de regiones de la molécula de ADN, que actúan como marcadores (Avise 2004). Dos ejemplos que ilustran el confuso estatus sistemático de ciertas especies provienen de mejillones del género Mytilus, los que presentan una alta variabilidad fenotípica. En las costas de California, la similitud morfológica entre las especies del género ha encubierto la invasión del mejillón europeo Mytilus galloprovincialis, muy parecido a la especie nativa Mytilus trossulus, y esta introducción solo se pudo detectar con estudios que emplearon herramientas moleculares (Geller 1999). De igual modo, la llegada encubierta de Mytilus galloprovincialis a la zona sur de Chile solo pudo ser develada recientemente por estudios genéticos (e.g., Borsa et al. 2012), los que además confirmaron que de las dos especies con las que era comúnmente confundido, Mytilus chilensis y Mytilus edulis, la primera había sido descrita equivocadamente y ambas correspondían realmente a la subespecie Mytilus edulis platensis, aislada geográficamente de Mytilus edulis del hemisferio norte.

En el norte de Chile, Castilla et al. (2002) documentaron un caso similar, luego de analizar el estatus del tunicado Pyura stolonifera, comúnmente conocido con el nombre de piure de Antofagasta. Por largo tiempo, el origen nativo o exótico de este taxón estuvo sujeto a controversia (Castilla et al. 2002). Pyura stolonifera ha sido considerado un taxón de distribución disyunta, presente en Australia (Pyura stolonifera praeputialis), Sudáfrica (Pyura stolonifera stolonifera) y América del Sur (Pyura sp.). En Antofagasta (23º44’ S, 70º26’ W), Pyura stolonifera es una especie dominante en hábitats de intermareal rocoso, aunque muestra un rango geográfico acotado a la Bahía de Antofagasta, de una extensión no superior a 70 km de costa (Figura 2.6 A). Usando la secuencia molecular del marcador citocromo oxidasa I (COI), Castilla et al. (2002) analizaron secuencias de especímenes de Pyura, encontrando que su presencia en Chile correspondería a una introducción reciente, proveniente de Australia. En consecuencia, estas dos poblaciones –la australiana y la chilena– eran de la misma especie, actualmente denominada Pyura praeputialis (Figura 2.6 B). Los resultados de Castilla et al. (2002) también mostraron que el taxón sudafricano representaría una segunda especie, ahora denominada Pyura stolonifera (Figura 2.6 B).

Bases de datos

No debe sorprender que la biota exótica residente en una determinada región o país no sea del todo conocida, pues el interés por el estudio de las invasiones biológicas solo ha cobrado fuerza en los últimos 20 años. Debido al fortalecimiento de las redes informáticas internacionales, tanto países como regiones completas han destinado esfuerzos para inventariar su biota exótica buscando establecer diagnósticos y regulaciones que limiten el ingreso de especies indeseadas (Vilà et al. 2010). En este contexto, las bases de datos publicadas en la red de internet constituyen un importante avance. Solo en Estados Unidos existen al menos 319 bases de datos de especies exóticas (Crall et al. 2006), cubriendo un amplio rango taxonómico de organismos; entre ellos, plantas vasculares, vertebrados, invertebrados y hongos.

En Europa ha prosperado la iniciativa Delivering Alien Invasive Species Inventories for Europe (DAISIE; www.europe-aliens.org/), que integra información de 48 países. A través de este proyecto colaborativo, se ha conformado un completo y actualizado catastro de la flora y fauna exótica presente en este continente. Sus resultados en flora, por ejemplo, muestran que para un total de 5.789 especies de plantas exóticas, 2.843 proceden de áreas extracontinentales, es decir, tienen origen no europeo; las restantes 2.946 taxa corresponden a traslocaciones al interior del continente (e.g., de un país a otro). Para aquellas especies procedentes de regiones extraeuropeas se determinó que en su mayor parte provienen de dos regiones, Asia (45%) y América (45%); mientras que 10% restante procede de Australia y África. En el caso de especies traslocadas al interior de Europa se ha revelado que ellas han sido extraídas de unos pocos países, como Bélgica, República Checa y Reino Unido (Lambdon et al. 2009; Pyšek et al. 2009), mientras que el resto de los países ha contribuido con un reducido número de taxa.

FIGURA 2.6

Distribución geográfica y análisis filogenético para Pyura de la Bahía de Antofagasta (véase Castilla et al. 2002). A) Ubicación de la Bahía de Antofagasta y Península de Mejillones. La línea de costa ennegrecida representa la distribución del piure de Antofagasta (Pyura sp.); en círculos blancos se indican los principales sitios de colecta: Isla Santa María, El Edén, Las Conchillas, La Rinconada y El Way; B) Hipótesis filogenética obtenida para las relaciones en Pyura, sostenida por el uso de tres métodos de reconstrucción: Máxima Verosimilitud (ML), Máxima Parsimonia (MP) y Neighbour-Joining (NJ).

En contraste, para América Latina el levantamiento de bases de datos en internet se encuentra en un menor estado de avance. Muy pocos países disponen de inventarios completos y confiables de su biodiversidad exótica, y de ellos, una fracción minoritaria se ha publicado en la red. En general, el nivel de completitud y exhaustividad de estos inventarios es heterogéneo. En ellos es posible reconocer sesgos taxonómicos donde, por ejemplo, las plantas vasculares y vertebrados terrestres tienden a estar mejor representados y con un mayor nivel de completitud en cuanto a información disponible, mientras que los referidos a invertebrados terrestres o acuáticos, hongos y otros organismos, se encuentran menos atendidos. En América Latina y el Caribe, estas iniciativas han sido financiadas por esfuerzos nacionales e internacionales, como es el caso de la red Inter American Biodiversity Information Network (IABIN; http://i3n.iabin.net/), institución que ha incentivado el levantamiento de catastros digitalizados y bases de datos a la luz de su eje temático de Especies Exóticas Invasivas en Argentina, Brasil, Chile, Colombia, Costa Rica, Guatemala, Jamaica, Paraguay y Uruguay. Es de esperar que estas bases de datos contribuyan a cimentar esfuerzos colaborativos entre países, especialmente en materias de investigación, así como en el control de ingreso de especies pre y posfrontera (véase capítulo 7).

Homogenización biótica

La relocalización de especies está modificando los patrones de distribución y abundancia de taxa bajo diferentes escalas espaciales (Lockwood & McKinney 2001). Un problema central para la conservación de la biodiversidad tal y como la conocemos hoy, es predecir la futura magnitud y sentido de estas modificaciones (Vitousek et al. 1997; Chapin et al. 2000). En esta línea de investigación, diversos escenarios de diversidad han sido predichos (Sala et al. 2000). Entre los más aceptados, se encuentran aquellos que establecen que las invasiones biológicas, uno de los principales promotores del componente biótico del cambio global, contribuiría a un proceso de homogenización global (Rahel 2000, 2002; McKinney 2004a, 2004b; Olden et al. 2004). La homogenización biótica puede ser definida como un proceso de incremento en la similitud composicional entre regiones originalmente más disímiles (McKinney & Lockwood 1999, 2005a, 2005b). Este proceso puede estar dado por un incremento en el número de especies compartidas entre regiones como resultado de la relocalización de especies y/o por la extinción de especies nativas propias de cada área (Figura 2.7 A).

Sin embargo, estos cambios de diversidad pueden ser más complejos de lo preestablecido (Olden & Poff 2003). Según sea el balance y magnitud de las invasiones y extinciones entre diferentes áreas, podrían generarse escenarios composicionales diferentes a la homogenización. Por ejemplo, una posibilidad es que ocurra un proceso de diferenciación biótica, es decir, un evento de disminución en la similitud composicional entre áreas a lo largo del tiempo. Este escenario podría ocurrir como producto de invasiones y extinciones ocurridas diferencialmente entre las áreas que se comparan (Figura 2.7 B), de tal manera que el número de taxa actualmente compartidas entre ellas sería menor al que existía previamente. Una tercera posibilidad es que los patrones de similitud entre áreas se mantengan relativamente inalterados a pesar de la ocurrencia de invasiones y extinciones (Figura 2.7 C).

En términos generales, la evidencia disponible que apoya la ocurrencia de homogenización biótica ha aumentado en los últimos años, por sobre aquellos estudios que documentan diferenciación o no cambios en los patrones de similitud. Estos estudios se han desarrollado sobre grupos taxonómicos relativamente conspicuos y bien conocidos, como aves y peces dulceacuícolas (Rahel 2000; Blair 2001; Marchetti et al. 2001, 2006; Scott & Helfman 2001; Olden et al. 2004, 2006; Clavero & García-Berthou 2006; Clergeau et al. 2006), plantas vasculares (McKinney 2004a,b, 2006; Rooney et al. 2004; Kühn & Klotz 2006; Castro et al. 2007; Castro & Jaksic 2008a) y reptiles (Smith 2006). No obstante, la mayor parte de estos estudios tienen en común que han sido realizados a escalas geográficas reducidas, lejos de la dimensión global del fenómeno.

Uno de los estudios de mayor extensión geográfica fue desarrollado por Castro et al. (2010), quienes evaluaron los cambios composicionales y de similitud florística para 12 sistemas insulares oceánicos (Figura 2.8). En cada uno de ellos, se estudió la composición florística pre y poscolonización europea, para luego calcular la similitud florística mediante el índice de Jaccard, en ambos momentos. Para las 66 comparaciones posibles, 64 casos mostraron aumento de similitud florística y solo en dos la similitud disminuyó, lo que evidencia que los sistemas insulares estudiados se encuentran sujetos a un proceso de homogenización florística. De acuerdo a los datos obtenidos, la homogenización detectada para estas islas es consecuencia principalmente del incremento en el número de especies introducidas que ahora comparten las islas (2.679 taxa), y en mucha menor medida, de las extinciones que se han producido (142 taxa).

Igualmente, el estudio de Cassey et al. (2007) analizó los patrones de cambio en la similitud composicional de la avifauna presente en islas oceánicas de los océanos Pacífico y Atlántico. Aunque el número de islas analizadas en este estudio es considerable (N = 152), la riqueza total de especies de aves que incluyeron fue de solo 1.491 taxa. Estos autores documentaron que la avifauna en islas localizadas en el océano Pacífico se encuentra en un proceso de diferenciación biótica, pues su similitud actual es menor a la que tenían originalmente las islas. Inversamente, las islas del Atlántico se encuentran en homogenización de su avifauna, lo que se constata por el incremento significativo de los niveles de similitud composicional.

Claramente, las tendencias del cambio biótico han mostrado diferencias cualitativas y cuantitativas respecto de la escala geográfica y grupo taxonómico estudiado, como ocurre entre aves y plantas que habitan islas oceánicas. Pese a la importancia de este tipo de estudios, estos aún parecen demasiado escasos como para comprender la complejidad del cambio biótico a escala global. En esta línea, un aspecto metodológico no menor que es necesario resolver, es el uso de métricas y protocolos estándares, lo que permitiría realizar comparaciones para los diferentes tipos de taxa y regiones.

FIGURA 2.7

Escenarios hipotéticos de homogenización, diferenciación e invariabilidad en la similitud composicional, promovido por invasiones biológicas. A) Una especie exótica coloniza simultáneamente dos comunidades con distinta composición, promoviendo el incremento de la similitud composicional u homogenización biótica; B) Una especie exótica coloniza solo una de las comunidades anteriores, promoviendo la disminución de la similitud composicional o diferenciación biótica; C) Una especie coloniza simultáneamente dos comunidades con similar composición, manteniendo el nivel de similitud original o estasis biótica.

FIGURA 2.8

Homogenización florística entre diferentes archipiélagos oceánicos del globo (Castro et al. 2010). A) Localización geográfica de las islas y archipiélagos estudiados. Ascensión (AS), Azores (AZ), Canarias (CA), Cabo Verde (CV), Desventuradas (DE), Pascua (EA), Galápagos (GA), Hawai (HA), Juan Fernández (JF), Madeira (MA), Puerto Rico (PR) y Salvajes (SA); B) Contraste de los valores de similitud taxonómica medidos en condiciones pre y posinfluencia europea en los 12 archipiélagos oceánicos. La similitud fue calculada utilizando el índice de Jaccard y expresada como porcentaje. El eje x señala los valores de similitud original (Jo) mientras que en el eje y se disponen los valores de similitud actual (Ja). La línea diagonal representa la posición ideal de los valores isométricos entre ambos ejes. La nube de puntos se localiza sobre la diagonal, una manera gráfica de evidenciar la homogenización florística (Ja > Jo).

Capítulo 3

TRANSPORTE E INTRODUCCIÓN

Dispersión primaria

Diversos medios y mecanismos promueven la traslocación de especies (Mack et al. 2000). Sin embargo, el inicio de la dispersión primaria no asegura el traspaso exitoso de esta etapa, pues en la mayor parte de los casos, los organismos que la iniciaron no sobrevivirán (Kolar & Lodge 2001). Williamson (1996) ha estimado que solo 10% de las especies logrará arribar a la región recipiente, y que de ellas, 10% alcanzará a establecerse. De esta manera, las expectativas de un arribo exitoso luego de la dispersión primaria constituyen una apuesta poco favorable.

De acuerdo a nuestra concepción del proceso invasivo (véase capítulo 1), la dispersión primaria se encuentra facilitada por su dependencia de las actividades humanas, que en el contexto de la globalización se han extendido y masificado progresivamente en el planeta (Crosby 2004). Algunas de estas prácticas, como la agricultura y la ganadería, han constituido a lo largo de la historia un atributo prácticamente inherente a nuestra forma de vida (Hodkinson & Thompson 1997). Dentro de las prácticas humanas que hacen posible la dispersión de organismos se pueden distinguir algunas características, que suelen ser conceptualizadas bajo la noción de vías de introducción (Williamson 1996). Las vías de introducción usualmente incluyen cuatro componentes (véase Figura 3.1). Por una parte, se encuentran los componentes relacionados con las causas y los propósitos que determinan que ciertas especies hayan sido transportadas e introducidas en un territorio determinado, y por otra, están los componentes representados por vectores y las rutas geográficas de dispersión (Drake & Lodge 2004). En este punto es necesario advertir que diversos autores han ofrecido diferentes modos de definir y categorizar los componentes ya descritos, por lo que en esta materia no existe cabal consenso (Lockwood et al. 2007). Nuestra propuesta conceptual cumple el propósito de organizar y orientar de manera simple y operacional esta temática.

Es preciso apreciar que el esfuerzo destinado a la investigación acerca de las vías de introducción, rinde un importante valor agregado. Este consiste en la posibilidad de intervenir dicha etapa, con el propósito de controlar la dispersión o introducción de especies no deseadas (Mack 2003). De hecho, esta información es útil para diversas agencias dedicadas a identificar la vía de salida o ingreso de especies, mejorando la eficacia de los procedimientos de alerta y detección temprana (Mack 2003; Wittenberg & Cock 2005). Esto es particularmente importante para aquellas introducciones inadvertidas (véase más abajo), pues por su naturaleza no son registradas cuando arriban, escapando a los sistemas de análisis de riesgos (AR) o de evaluación de impacto ambiental (EIA).

Causas y propósitos

En términos simples, la causa de introducción hace referencia a la intencionalidad humana en promover el transporte de determinada especie a una región o territorio. Debido a que esta decisión está asociada usualmente a la obtención de algún tipo de bien o servicio derivado de la especie focal, emerge entonces la necesidad de establecer su propósito (i.e., para qué). Por ejemplo, durante el siglo XIX algunos ecosistemas europeos fueron considerados empobrecidos en especies y por ello, poco atractivos desde el punto de vista estético. Por esta razón, varias especies de aves, como el bulbul de vientre rojo (Pycnonotus cafer), originario del Asia sur –una de las 100 especies más invasivas del mundo (Lowe et al. 2004)–, fueron introducidas al continente europeo. En este caso, la causa de introducción fue intencional, mientras que su propósito fue obtener el servicio de mejoramiento estético de la fauna (Kark et al. 2009).

Tal vez un ejemplo más conocido en nuestro continente lo represente la llegada de pastos de la sabana de África central en Centro y Sudamérica (Parsons 1972; D’Antonio & Vitousek 1992). En efecto, la introducción de las monocotiledóneas Hyparrhenia rufa, Melinis minutiflora, Panicum maximum y varias especies del género Brachiaria, fue promovida voluntariamente con el propósito de obtener forraje más nutritivo y resistente a la ganadería intensiva (el propósito; Simões & Baruch 1991).

En contraste con lo anterior, otras especies han sido introducidas de forma no intencional. Las introducciones no intencionales, también llamadas involuntarias, accidentales o inadvertidas (Williamson 1996), incluyen especies que viajan como polizontes, asociados al transporte de otras especies o al intercambio de otros bienes y servicios. El ejemplo más característico y conocido de introducción no intencional es el transporte de roedores como Rattus rattus, Rattus norvegicus y Mus musculus, o de la cucaracha (Blatta orientalis), que dispersados de esta manera, lograron arribar y establecerse exitosamente en los cinco continentes. Actualmente estos taxa son considerados de distribución cosmopolita (Williamson 1996). Otro caso lo ejemplifica el arribo de la serpiente arborícola marrón (Boiga irregularis) a la isla Guam (Savidge 1987; Rodda et al. 1997). Esta especie fue transportada inadvertidamente al interior de contenedores y su introducción no planificada ha tenido una serie de impactos negativos para la diversidad nativa de la isla. En Guam, Boiga irregularis se alimenta de vertebrados, especialmente aves, hecho que habría llevado a la extinción a 10 de las 12 especies que habitaban originalmente la isla (Savidge 1987).

Importancia de las introducciones intencionales

Salvo algunas excepciones, en la mayor parte de los casos que se han estudiado, la introducción intencional constituye la principal causa por la cual las especies han sido trasladadas fuera de su rango original (Pyšek et al. 2008b). De acuerdo a recientes estimaciones realizadas en la flora exótica de Europa, 63% de las 3.749 especies de plantas exóticas presentes en este continente fueron introducidas intencionalmente, mientras que 37% restante se introdujo de modo inadvertido (Lambdon et al. 2009). En el caso de los vertebrados exóticos presentes en Europa, la importancia numérica de la introducción intencional por sobre la inadvertida también ha sido la norma. Por ejemplo, Genovesi et al. (2009) revisaron los antecedentes disponibles para 84 especies de mamíferos naturalizados; de estos, 64 proceden de regiones extraeuropeas y otros 20 fueron traslocados de una región a otra, al interior del continente. Estos autores encontraron que la introducción intencional fue la principal causa por la cual estas especies de mamíferos arribaron a Europa, un atributo que involucró a 75% de los taxa.

En Sudamérica, el panorama no parece ser diferente. Novillo & Ojeda (2008) revisaron el estatus de 18 especies de mamíferos asilvestrados en Argentina, indicando que la mayor parte de ellos fue introducido de manera intencional. Estos propósitos incluyeron la caza deportiva (e.g., Axis axis), fuente alimentaria (e.g., jabalí, Sus scrofa), e industria peletera (e.g., castor, Castor canadensis, y visón, Neovison vison). Una vez introducidas, estas especies han sido liberadas o han escapado desde su cautiverio a condiciones de campo, llegando a establecerse como poblaciones autosustentables. Similar panorama para Chile lo evidenció Jaksic (1998), al estudiar la fauna de vertebrados terrestres exóticos del país. Este autor documentó que 62,5% de los vertebrados exóticos naturalizados en el país fueron introducidos intencionalmente; aquí se encuentran especies como la rana africana (Xenopus laevis), la tortuga argentina (Chelonoidis chilensis), el castor (Castor canadensis) y el coatí (Nasua nasua), entre otros taxa.

Las introducciones intencionales son importantes no solo por superar en frecuencia a las no intencionales, sino también porque –por tratarse de especies de interés– su propagación es asegurada o potenciada por diversos medios y recursos (Reichard & White 2001; Kowarik 2005). Esto hace que la probabilidad de arribo y naturalización sea mayor en estos casos.

Los propósitos

Tratándose de organismos que han sido introducidos intencionalmente, uno de los aspectos que queda por esclarecer es el propósito de su introducción (Figura 3.1). Como se mencionó anteriormente, este propósito está estrechamente vinculado a la obtención de algún bien o servicio.

FIGURA 3.1

Distinción gráfica de los componentes de las vías de introducción de especies, distinguiéndose causa, propósito (intencional o no intencional), vector y ruta (basado en Williamson 1996).

En plantas, por ejemplo, es posible reconocer diversos propósitos que inducen la introducción de especies, siendo la agricultura una de los más relevantes (Kowarik 2005). En efecto, desde sus inicios las prácticas agrícolas han promovido la relocalización de plantas. Algunas de ellas han alcanzado importancia mundial por su valor alimentario, tales como el arroz (Oriza sativa), la papa (Solanum tuberosum), el maíz (Zea mays), así como numerosas especies de verduras, hortalizas y frutales. Muchas de estas especies no solo han alcanzado una distribución cosmopolita, sino que han podido naturalizarse en las regiones donde se cultivan (Randall 2002).

La introducción de plantas para consumo no es el único propósito agrícola reconocible. Aquí también se encuentran especies de cultivo ornamental, medicinal, forestal y forrajero (Richardson 1997). Recientes estudios han llamado la atención acerca de la creciente importancia que ha adquirido el cultivo ornamental como promotor de la introducción de plantas (Mack & Lonsdale 2001; Randall et al. 2001; Reichard & White 2001; Dehnen-Schmutz & Touza 2008), especialmente en los centros urbanos. Reichard (1997) y Reichard & White (2001), por ejemplo, encontraron que en Estados Unidos, 82% de 235 especies leñosas identificadas como escapadas de cultivo fueron introducidas como especies ornamentales. En la actualidad, este mercado es considerado uno de los principales agentes promotores de la traslocación de especies en el hemisferio norte. Cuando se ha cuantificado, la representación de la flora introducida con propósitos ornamentales ha oscilado entre 50% y 74%, en Estados Unidos y República Checa, respectivamente (Tabla 3.1).

Especial mención requiere la industria forestal como motor de la introducción de especies de árboles, ya que por la extensión geográfica de las plantaciones, ellas suelen modificar de manera importante la estructura y funcionamiento de los ecosistemas nativos. Estos efectos pueden ir por la vía de afectar a los ecosistemas aledaños a la plantación, o por el total reemplazo del ecosistema nativo. Diversas especies de Pinus y Eucalyptus se encuentran ampliamente distribuidas como plantaciones en Sudamérica, Sudáfrica y Australia, llegando a desarrollar un importante impacto ambiental tras su naturalización (Richardson 1998; Williams & Wardle 2007). En Argentina, Brasil y Chile, las extensas plantaciones de Pinus llevan menos tiempo que en Australia y Sudáfrica, por lo que su estado de naturalización y sus impactos ambientales son materia de discusión e interés (Richardson et al. 2008). Sin embargo, independientemente del estado de naturalización de estas especies, en atención a la extensión geográfica que tienen sus cultivos es razonable pensar que dichos impactos serían, al menos, proporcionalmente extensivos a la sustitución de la matriz vegetacional nativa. En Chile, la plantación intensiva de Pinus radiata y Eucalyptus globulus comenzó en la década de los cuarenta, incrementándose notablemente el área de tierra sembrada a partir de los años ochenta (Figura 3.2), cuando la legislación la incentivó mediante subvención estatal (Camus 2006). De acuerdo a Armesto et al. (2010), la extensión de terreno total que estas dos especies acumulan en forma de plantaciones alcanza a los tres millones de hectáreas, bajo una tasa de incremento sostenido de aproximadamente mil hectáreas por década en los últimos 300 años (Figura 3.2). Aunque existen algunos estudios que evalúan el impacto que ejercen las plantaciones de pino sobre los componentes de la flora nativa, de particular interés es el estudio de Lander et al. (2009) en el que estudiaron aspectos de la floración, polinización y fructificación del queule (Gomortega keule). Este árbol perteneciente a la familia monotípica Gomortegaceae, es una especie endémica del sur de Chile, y actualmente se encuentra en peligro de extinción. Su distribución geográfica es acotada, restringida únicamente a la vertiente occidental de la Cordillera de la Costa entre la Provincia de Cauquenes en la Región del Maule (35º44’ S) y en la Región del Biobío (37º 40’ S). Esta área ha experimentado una masiva conversión de uso de la tierra, predominando actualmente el uso forestal (véase capítulo 14). De acuerdo a Lander et al. (2009), la floración y fructificación de Gomortega keule fue extremadamente rara en las áreas de plantaciones de pinos exóticos, situación que contrasta con aquellos especímenes presentes en formaciones de bosque nativo o en terrenos agrícolas de uso menos intensivo. Los autores sugirieron que las condiciones ambientales de las plantaciones de pino afectan la abundancia de moscas sírfidos, los principales insectos polinizadores de Gomortega keule.

TABLA 3.1
Representación porcentual de plantas introducidas con propósitos ornamentales. Este valor se ha calculado en referencia al total de plantas exóticas o naturalizadas presentes en cada uno de los países.
País | Porcentaje | Fuente
Australia | 65% de especies naturalizadas entre 1971-1995 introducidas como ornamentales | Groves (1996)
Bélgica | 43% de los taxa exóticos han sido introducidos deliberadamente | Verloove (2006)
Inglaterra | 58% de plantas exóticas clasificadas como especies de jardín | Clement & Foster (1994)
República Checa | 74% de especies deliberadamente introducidas en la flora exótica | Pysek et at. (2002)
Alemania | 50% de especies deliberadamente introducidas | Kühn & Klotz (2002)
Irlanda | 61% de todas las plantas exóticas | Milbau & Stoul (2007)
Italia | 51% de todas las plantas exóticas | Celesti-Grapow et al. (2006)
Estados Unidos | > 50% de especies naturalizadas deliberadamente introducidas | Mack & Erneberg (2002)
Australia | 65% de especies naturalizadas entre 1971-1995 introducidas | Groves (1996)

FIGURA 3.2

Crecimiento de las plantaciones forestales en Chile entre 1940 y 2010 (Armesto et al. 2010). Este crecimiento se sustenta principalmente por la plantación de Pinus radiata y Eucalyptus globulus. Los puntos representan el área acumulada de tierra sembrada y las barras representan el área plantada por año. Un importante punto de inflexión se produce en 1980, cuando comienza el incentivo forestal como política gubernamental de Chile.

Una situación bastante más dramática aún ha sido descrita para el ruil (Nothofagus alessandrii) por Bustamante & Castor (1998). El ruil es un árbol caducifolio endémico de Chile, circunscrito a una pequeña área de la Cordillera de la Costa de la Región del Maule, entre los 35º y 36º S. A causa del escaso número de ejemplares, la destrucción de su hábitat y lo fragmentado de sus poblaciones, el estado de conservación del ruil ha sido declarado en peligro crítico de extinción. Debido al extenso e intenso uso forestal de la tierra en la región, actividad que se basa fundamentalmente en la explotación de Pinus radiata, el bosque de ruil ha sufrido una intensa deforestación y fragmentación. En 1991, quedaban 183 fragmentos de bosque de ruil, los que en conjunto totalizaban 352 ha de bosque. En su mayor parte, estos fragmentos eran de pequeño tamaño (< 4 ha). De acuerdo a estos autores, entre 1981 y 1991 el bosque de ruil desapareció a un ritmo de 8% anual, fenómeno suscitado por el recambio de bosque nativo por plantaciones de Pinus radiata. El análisis de la composición de estos fragmentos mostró que al interior de las formaciones de ruil, 13% del total de especies son exóticas, siendo Pinus radiata el único árbol que ha invadido con éxito.

Otras plantas han sido introducidas para otros servicios, tales como el mejoramiento de suelos (i.e., fijación de nitrógeno), estabilización de dunas (i.e., efecto de estabilización de las raíces) y/o freno a la erosión. Entre los ejemplos que se pueden citar se encuentran diferentes especies del género Acacia, introducidos para la rehabilitación de suelos (Gardner 2001). Particularmente, el aromo azul (Acacia dealbata) se utiliza en la industria minera como especie fitorremediadora debido a su capacidad de absorber y retener metales desde el suelo, así como de brindar estabilización a los sustratos de relaves (Sanz-Elorza et al. 2004); esta especie es originaria de Australia y Tasmania, pero ha sido introducida en la Península Ibérica, cono sur africano, y Sudamérica (Campos et al. 2004; Lorenzo et al. 2010).

En animales, particularmente en el caso de los vertebrados, la diversidad de propósitos de introducción también es amplia. La caza, la pesca recreativa, el comercio de mascotas e importación como fuente de alimento se han convertido en importantes propósitos de introducción de mamíferos, aves, reptiles, anfibios y peces. Este panorama ha sido evidenciado claramente a nivel mundial al analizar la intencionalidad en la introducción de peces marinos, donde 17% de las taxa ha sido inoculada con fines de consumo y/o recreación (Tabla 3.2). Para Estados Unidos, la introducción de diferentes especies de peces dulceacuícolas, anfibios, moscas sírfidos y reptiles se ha debido a su uso como alimento, recreación y mejoramiento ambiental (Tabla 3.2), situación compartida con la introducción de aves a nivel mundial, en Australia y peces dulceacuícolas en California (Tabla 3.2).

TABLA 3.2

Representación porcentual (%) y numérica (N) de las diferentes causas y propósitos asociados a la introducción de especies en el mundo. Este porcentaje fue calculado respecto del número total movilizado.

En el sur de Chile, el ciervo rojo fue introducido en bosques templados con propósitos cinegéticos (Jaksic 1998). La pesca recreativa ha sido la principal causa de introducción de peces establecidos en sistemas dulceacuícolas de España (Clavero & García-Berthau 2006). Especies de truchas y salmones han sido introducidas inicialmente para piscicultivo, pero luego de su escape han terminado por naturalizarse en diversas cuencas hidrográficas de Chile (Iriarte et al. 2005; Camus & Jaksic 2009). Otras especies han sido introducidas con propósitos estéticos, como es el caso de la ardilla de vientre rojo (Callosciurus erythraeus) introducida en Argentina en 1973, procedente originariamente del sureste de Asia (Guichón et al. 2005).

Es interesante mencionar que la necesidad de establecer un control biológico sobre especies peste también ha servido como propósito de introducción de otras que actúan como enemigos naturales. El raciocinio es que estas últimas podrían acabar con la especie indeseada en el área recipiente. Esto ha motivado la introducción de especies como gambusias, sapos, varios mustélidos, gatos, zorros, coipos, lechuzas y paseriformes (Jaksic & Yáñez 1983; Moors & Atkinson 1984; Sick 1984; King 1990; Common & Norton 1992; Hone 1994; Simberloff & Stiling 1996; Amori & Lapini 1997). Paradójicamente, de manera contraria a lo esperado, en ciertas oportunidades el agente biocontrolador ha terminado por convertirse también en una especie problema, pues comienzan por alimentarse de especies nativas, sin ejercer el efecto de control deseado. Por ejemplo, se ha indicado que el biocontrol sería el motivo original de la introducción del coatí (Nasua nasua) en la isla Robinson Crusoe. Esta especie habita la selva sudamericana y la porción meridional de Centroamérica, y está ausente de la mastofauna de Chile continental (Muñoz-Pedreros & Yáñez 2000). En 1950, se introdujeron tres ejemplares de coatí para reducir la población de roedores exóticos en la isla (Rattus rattus y Rattus norvegicus). Sin embargo, los coatíes se reprodujeron rápidamente y comenzaron por consumir los huevos de aves nativas, especialmente los de fardela (Pterodroma defilippiana) y de colibrí endémico de Juan Fernández (Sephanoides fernandensis). Actualmente, Nasua nasua es reconocida como una especie plaga, y su caza está autorizada para disminuir su población (Danton 2004; Oikonos 2009).

La introducción del zorro chilla (Lycalopex griseus) en Tierra del Fuego también es otro ejemplo de introducción intencional cuyo propósito fue el control biológico. De acuerdo a la revisión expuesta por Jaksic & Yáñez (1983), este cánido fue introducido desde Chile continental a Tierra del Fuego con la intención de controlar las poblaciones de conejo europeo (Oryctolagus cuniculus), especie que supuestamente competía con el ganado ovino. El biocontrol ha sido el propósito de introducción de numerosas especies de vertebrados en países como Estados Unidos, abarcando un porcentaje entre 0% y 11%, dependiendo de los taxa de interés (véase Tabla 3.2).

Introducción involuntaria

El volumen e impacto de especies introducidas inadvertidamente no debe ser despreciado. Lo anterior cobra sentido si se considera que la instauración de mecanismos regulatorios de ingreso de especies exóticas probablemente reduzca el número de introducciones voluntarias, pero aumente la proporción relativa de especies introducidas involuntariamente. Esto es preocupante, pues por su naturaleza, las introducciones involuntarias son notadas cuando ya se han naturalizado y alcanzado extensa distribución en el área recipiente (Mack et al. 2000).

En algunos estudios se ha mostrado que el número de especies introducidas inadvertidamente puede ser cuantioso. Por ejemplo, en Estados Unidos, la Organic Trade Association (OTA 1993) estableció que 81% de las especies internadas a este país entre 1983 y 1993, ingresaron involuntariamente. Otro ejemplo lo representa la composición de la flora naturalizada en República Checa. Pyšek et al. (2003) encontraron que el papel de la introducción no intencional fue mucho más importante en el pasado, en atención a que 86% de su arqueoflora (i.e., especies introducidas con anterioridad al año 1500; N = 290 especies) fue introducida de manera accidental. En el caso particular de peces marinos, se calcula que a nivel mundial 73% de las especies exóticas han sido introducidos de modo no intencional, asociadas al tráfico de naves interoceánicas (Tabla 3.2). En aves, esta fracción es menor (26%), pero igualmente significativa (Tabla 3.2).

Difusión transfronteriza de especies

Un caso especial, donde no es posible atribuir la causa o propósito de introducción, se conoce como difusión transfronteriza. Este concepto, ampliamente usado en la literatura especializada, en realidad nace bajo una consideración más geopolítica que ecológica. La difusión transfronteriza ocurre cuando determinada especie ha sido introducida en cierto país, y posteriormente, ella expande su distribución hacia países vecinos. Como se puede apreciar, la difusión transfronteriza implica simplemente el traspaso de barreras geopolíticas (i.e., fronteras entre países) como consecuencia de la dispersión secundaria. Un ejemplo bien documentado en Europa lo representa la expansión de pinzones estríldidos que fueron introducidos inicialmente en Portugal, pero que han expandido su área de distribución al resto de la Península Ibérica en pocos años (Martí & Del Moral 2003).

En Sudamérica, Jaksic et al. (2002) documentaron que a través de la extensa frontera compartida entre Chile y Argentina (unos 5.150 km), ha ocurrido difusión transfronteriza de ocho mamíferos, entre los que se cuentan el conejo europeo (Oryctolagus cuniculus) y el zorro gris (Lycalopex griseus) que han cruzado la frontera desde Chile hacia Argentina, y la liebre europea (Lepus europaeus), el jabalí (Sus scrofa), el ciervo rojo (Cervus elaphus), el castor canadiense (Castor canadensis), la rata almizclera (Ondatra zibethicus) y el visón (Neovison vison), mamíferos que han sido introducidos en Argentina y que se han expandido a Chile (Figura 3.3).

FIGURA 3.3

Intercambio recíproco de especies exóticas entre Chile y Argentina mediante difusión transfronteriza (Jaksic et al. 2002). Las flechas representan los cruces de: (1) liebre europea (Lepus europaeus), (2) conejo europeo (Oryctolagus cuniculus), (3) castor (Castor canadensis), (4) rata almizclera (Ondatra zibethicus), (5) visón americano (Neovison vison), (6) jabalí (Sus scrofa), (7) ciervo rojo (Cervus elaphus) y (8) zorro gris (Lycalopex griseus, antes Pseudalopex griseus).

Es importante destacar que una implicancia de la difusión transfronteriza es que la eficacia de las acciones de control poblacional emprendidas sobre las especies exóticas requerirán la participación coordinada de todos los países vecinos, como ha sido constatado a raíz de la experiencia de control del castor (Castor canadensis; véase capítulo 8).

Vectores y rutas de dispersión

Independientemente de la causalidad y propósito de una introducción, las especies requieren disponer de vectores de dispersión, es decir, del medio físico de transporte, que les permitan desarrollar un trayecto o ruta específica de dispersión. Los agentes que actúan como vectores de dispersión tienen distinta naturaleza y muchas veces muestran especificidad al transportar ciertos taxa. Por ejemplo, numerosos organismos que habitan ambientes marino-costeros son dispersados por barcos comerciales, ya sea en las aguas de lastre o asentados en el casco, condición que permite la dispersión diferencial de especies sésiles o de vida libre (Carlton 1985, 1996).

Un caso que ejemplifica la distinción entre vectores y rutas de dispersión puede ser ilustrado usando al mejillón cebra (Dreissena polymorpha), un bivalvo dulceacuícola cuya distribución original comprende las zonas del Mar Negro y Mar Caspio, pero que actualmente está expandiéndose en diversas localidades de Asia, Europa y Norteamérica (Mackie & Schloesser 1996). A Estados Unidos, esta especie habría llegado en aguas de lastre de naves comerciales, que corresponden a los vectores de dispersión (Schloesser et al. 1996). Aparentemente, la ruta de comercio marítimo entre Asia, Europa y Norteamérica constituye la trayectoria más probable de dispersión para este mejillón.

Diversidad de vectores

Los vectores de introducción de especies conforman un heterogéneo conjunto de medios de transporte. Básicamente, estos medios podrían diferenciarse entre sistemas bióticos mediados por otros organismos, o abióticos mediados por transporte físico (i.e., vehículos, corrientes marinas, etc.).

La dispersión biótica parece haber sido importante en el caso de algunas especies de malezas que fueron introducidas involuntariamente desde Europa a Sudamérica, presuntamente al interior del tracto digestivo del ganado introducido (Kalin-Arroyo et al. 2000). Mejor documentada se encuentra la expansión de la peste negra o bubónica que asoló Europa durante el siglo XIV. Esta enfermedad es causada por la bacteria Yersinia pestis, la que fue dispersada desde Asia a Europa por la rata negra (Rattus rattus), especie hospedera de la bacteria. Utilizando como base de información la ocurrencia de la enfermedad, Austin-Alchon (2003) configuró la distribución de Yersinia pestis para el año 1347, que en ese momento cubría toda la Cuenca Mediterránea (Figura 3.4). Esta enfermedad rápidamente se propagó hacia mayores latitudes, abarcando la totalidad de Europa para el año 1351 (Figura 3.4).

Un caso particularmente bien documentado ha sido la expansión de la enfermedad mixomatosis sobre la población del conejo europeo (Oryctolagus cuniculus). Esta enfermedad es causada por un virus ARN, denominado Myxoma, originario de Centro y Sudamérica. Este virus causa una afección leve en su hospedador natural, el conejo de monte o tapetí (Sylvilagus brasiliensis), pero en poblaciones de Oryctolagus cuniculus causa la muerte. El virus fue introducido intencionalmente en Australia con fines de control en 1950 y en Europa en 1952. Desde entonces su evolución ha sido monitoreada periódicamente (Ratcliffe et al. 1952; Fenner & Ratcliffe 1965; Fenner & Ross 1994; Rogers et al. 1994). Este virus fue también empleado para el control biológico de conejos en Francia, y a partir de allí la enfermedad se transmitió a gran velocidad a los países vecinos, llegando en dos años a la Península Ibérica, donde ha causado una declinación sustancial de la población (Calvete 2005; Camps-Rabadà 2008).

Entre los diferentes vectores abióticos de dispersión se encuentran medios de transporte, tales como vehículos motorizados, aviones y barcos. La importancia de ellos puede ser notable, como lo identificaron Christy et al. (2007), quienes notaron que 12 de las 13 especies de anuros introducidos en Isla de Guam llegaron por barco y fueron introducidas accidentalmente. Los vehículos y los equipos empleados por las personas en diversas actividades pueden transportar propágulos de numerosas especies en los neumáticos, sistemas de refrigeración de motores náuticos, redes y otros equipos de pesca, anclas, etc. Por ejemplo, los principales vectores de dispersión de la alga invasiva Caulerpa taxifolia en el Mar Mediterráneo han sido las anclas y cadenas de fondeo de embarcaciones deportivas. Otro caso de interés es el del mosquito tigre (Aedes albopictus), vector de los virus del dengue y fiebre amarilla. Este díptero se ha expandido desde el sudeste asiático gracias al transporte de neumáticos que mantienen suficiente agua en su interior como para permitir la sobrevivencia de sus larvas (Eritja et al. 2005).

FIGURA 3.4

Expansión geográfica de la peste negra o bubónica en Europa durante el siglo XIV (Austin-Alchon 2003). Los grados de tonalidad representan la extensión geográfica que tuvo esta enfermedad en diferentes años, cuyo avance se produjo desde el sur al norte de Europa.

Presión de propágulos

El éxito de arribo y establecimiento depende en gran medida del número de eventos de dispersión en combinación con el número de organismos que participan en cada uno de estos eventos (i.e., propágulos). Estos factores se consideran componentes de la presión de propágulos, concepto que alude al número de organismos que efectivamente –y con qué frecuencia– llegan a colonizar el área recipiente (Lockwood et al. 2005).

La presión de propágulos es una importante fuerza que estructura la flora y fauna exóticas (Newsome & Noble 1986; Simberloff 1989; Pimm 1991), por lo que su consideración es relevante al momento de evaluar algunas generalizaciones en ecología de invasiones. En esta línea, Lonsdale (1999) reconoció que entre las generalizaciones más aceptadas en el estudio de las invasiones biológicas se encuentra aquella referida a que las islas son más invadidas que los continentes (Elton 1958). Este hecho ha recibido bastante atención, sobre todo por estudios que sugieren que la baja diversidad de especies nativas presentes en una isla genera condiciones propicias para el establecimiento de taxa exóticas (Daehler 2006). Sin embargo, tales diferencias podrían aparecer simplemente porque las islas están sometidas a un mayor influjo de propágulos por unidad de área (Lonsdale 1999; Levine 2000; Daehler 2006). Lonsdale (1999) y Leung et al. (2004) han desarrollado modelos analíticos que apoyan esta proposición.

La presión de propágulos posee dos componentes: el número de organismos que arriban a determinado sitio tras un evento de dispersión y el número de eventos de dispersión que transcurren en un lapso determinado (Lonsdale 1999; Lockwood et al. 2005). Debido a que estos componentes son extremadamente difíciles de medir empíricamente, mucha de la evidencia disponible hasta la fecha descansa sobre aproximaciones de tipo observacional (Lockwood et al. 2005).

Capítulo 4

NATURALIZACIÓN

Preámbulo

Los propágulos que han sobrevivido a la dispersión primaria están en condiciones de fundar una colonia, inicialmente de reducido tamaño poblacional. Desde ese momento, la especie recién llegada podrá denominarse exótica (véase Tabla 1.1), pues se trata de una especie novedosa en el área recipiente (véase Figura 1.7).

La colonia será exitosa si logra persistir y expandirse (i.e., naturalizarse), ocupando nuevas comunidades en la región recipiente. En un sentido amplio, la persistencia o establecimiento poblacional de una especie exótica en el hábitat de introducción, es llamada naturalización. La naturalización puede ser definida como un proceso en que los individuos que componen la población son capaces de completar su ciclo de vida, reproducirse y dejar descendencia fértil, permitiendo con ello el crecimiento de la población, o por lo menos, evitando su extinción. Así, las especies naturalizadas corresponden a aquellas especies exóticas cuyas poblaciones se han establecido en términos poblacionales en el área recipiente, a diferencia de las especies exóticas no naturalizadas, cuyo destino es la extinción o la persistencia mediante la propagación humana (Heywood 1989).

Por cierto, estas distinciones deben tomarse con precaución por dos razones. La primera es que, para el caso de especies recientemente arribadas, no es posible discernir con facilidad si se encuentran en camino a la naturalización o en vías de extinción. Esta distinción solo será posible en tanto transcurra suficiente tiempo como para constatar el curso del fenómeno. Una segunda precaución se encuentra en la injerencia o participación humana en el proceso. Tradicionalmente, este término ha implicado que las colonias arribadas son capaces de completar totalmente su ciclo de vida, en ausencia de facilitación humana directa (Richardson et al. 2000b). Para algunas especies esta condición es compleja de evaluar, pues, como ha sido notado previamente, numerosas especies exóticas mantienen poblaciones naturalizadas en ambientes antropizados (e.g., malezas urbanas), lo que constituye una vía de facilitación humana más bien indirecta. De no existir este tipo de hábitat, probablemente muchas especies exóticas no alcanzarían a establecerse o desaparecerían del área recipiente.

Naturalización y expansión son procesos poblacionales interrelacionados, pero conceptualmente desacoplados (Sakai et al. 2001). Para ilustrar la diferencia, pensemos que una colonia fundadora pueda establecerse localmente y permanecer restringida a un determinado lugar. En este caso, la expansión sería nula o muy reducida. En contraposición, una población fundadora podría establecerse y, además, expandirse más allá del punto donde fue inoculada, desarrollando niveles variables de expansión geográfica o de abundancia poblacional (Kolar & Lodge 2001).

Diversos factores intrínsecos y extrínsecos influyen sobre el proceso de naturalización (Castro et al. 2005). A continuación revisaremos algunos de ellos.

Aspectos demográficos

Una de las concepciones más intuitivas en ecología de poblaciones sostiene que mientras mayor sea el número de organismos que componen una población, menor será la probabilidad de que esta se extinga (Gotelli 2001). De aquí el estrecho vínculo que existe entre la presión de propágulos y la probabilidad de establecimiento de especies exóticas (véase capítulo 3). Si la introducción de organismos se realiza en reiteradas oportunidades, y ellas contienen un alto número de individuos, la probabilidad de establecimiento en el área recipiente será considerablemente mayor, en contraste a un menor número de eventos de introducción y escasa cantidad de propágulos inoculados (Lockwood et al. 2005).

Diversos factores demográficos se encuentran asociados a este fenómeno de establecimiento poblacional. Por ejemplo, cuando el tamaño de la colonia fundadora es relativamente grande, sus individuos dispondrán de mayores expectativas de encontrar pareja para reproducción, y al mismo tiempo, existirá una menor probabilidad de que eventos ambientales (e.g., perturbaciones) extingan o reduzcan considerablemente la colonia fundadora (Dennis 2002). Estas condiciones constituyen manifestaciones del llamado efecto Allee, característico de poblaciones de pequeño tamaño (Taylor & Hastings 2005).

Las poblaciones que crecen logísticamente, muestran una función negativa entre la tasa de crecimiento per cápita y el tamaño de la población (Figura 4.1 A). Esta relación establece una dinámica densodependiente como consecuencia del aumento del tamaño poblacional y su efecto sobre la tasa de crecimiento per cápita (Gotelli 2001). Sin embargo, algunas especies bajo condiciones de reducido tamaño poblacional, exhiben una relación funcional diferente, usualmente modelada como una función cuadrática negativa (Figura 4.1 B, C). Este hecho implica una tasa de crecimiento per cápita menor a la esperada para su tamaño poblacional. De acuerdo a Taylor & Hastings (2005), este tipo de efecto puede variar entre una magnitud débil o severa, dependiendo de los parámetros que definen la función. En el primer caso, y pese al pequeño tamaño poblacional, la tasa de crecimiento per cápita siempre adquiere valores positivos (Figura 4.1 B), conduciendo a una reducción de la tasa de crecimiento poblacional dado cierto valor de densidad poblacional. Por otra parte, bajo condiciones de efecto Allee severo, la tasa de crecimiento per cápita podría tomar valores negativos bajo una densidad umbral (Figura 4.1 C), implicando que la pequeña población decrecerá hasta la extinción por debajo de este punto. Debido a que con frecuencia las colonias fundadoras pertenecientes a especies exóticas tienen un reducido tamaño, la probabilidad de extinción aumenta.

FIGURA 4.1

Descripción gráfica de las posibles relaciones funcionales entre la tasa de crecimiento per cápita y la densidad de la población. A) Dinámica sin efecto Allee en la que la tasa de crecimiento per cápita declina con el tamaño poblacional; B) Dinámica con efecto Allee débil en que la tasa de crecimiento per cápita muestra una relación cuadrática con el tamaño poblacional; C) Dinámica con efecto Allee fuerte (véase texto).

Aspectos genéticos

Un dominio relativamente poco explorado en estudios demográficos de poblaciones invasivas, es el papel de la diversidad genética en el establecimiento o naturalización de la colonia fundadora (Miura 2007). Se debe tener presente que desde el punto de vista poblacional, la diversidad genética constituye un atributo que permitirá responder a las fluctuaciones ambientales en el área recipiente (Lee 2002; Prentice et al. 2008). Por tanto, una mayor diversidad genética constituye un factor que debiese facilitar la naturalización, en contraste a una condición de menor diversidad genética.

Debido a que las colonias fundadoras usualmente poseen un reducido tamaño poblacional, ellas contienen una fracción minoritaria de la diversidad genética de la especie presente en su rango de origen (Avise 2004). Por tanto, es altamente probable que esta reducida diversidad represente un impedimento para su establecimiento poblacional (Prentice et al. 2008). Efectos genéticos deletéreos pueden llevar a la colonia fundadora a la extinción, a menos que se incremente su diversidad genética. Este es el caso de la depresión por endocruza, que se produce cuando la adecuación biológica de las generaciones descendientes de una población pequeña, se ve mermada por el incremento de la homocigocidad de alelos deletéreos (Ayala 1982).

Como se ha señalado, una mayor diversidad genética en la colonia fundadora permitirá un aumento en la probabilidad de establecimiento, pero a la vez favorecerá la expansión espacial, pues las nuevas combinaciones alélicas y génicas de la progenie facilitarán su sobrevivencia bajo las nuevas condiciones ambientales en el área recipiente. En angiospermas, la poliploidía ha sido un importante factor evolutivo (Adams & Wendel 2005), y además, ha sido asociada a su habilidad invasiva (Baker 1974). De acuerdo a Hurka & Neuffer (1997) y Slotte et al. (2006), la evolución por hibridización de la hierba bolsita del pastor (Capsella bursa-pastoris) explicaría su dotación tetrapoliploide (2n = 32), la que a su vez estaría relacionada con su capacidad de colonización. Actualmente, esta Brassicaceae está distribuida en prácticamente todo el globo, con excepción de la Antártica (Randall 2002). Las otras dos especies que conforman el género Capsella (Capsella rubella y Capsella grandiflora), son taxa diploides y exhiben una distribución geográfica menos extensa (Slotte et al. 2006).

La diversidad genética sensu lato puede aumentar como resultado de mutaciones neutras o aquellas con valor adaptativo, hecho que puede ocurrir aun en pocas generaciones (Hendry et al. 2007), o indirectamente por el cambio en el valor adaptativo de algunas combinaciones alélicas. Este parece ser el caso de la invasión del jacinto brasileño (Eichornia paniculata), cuyos genes que promueven la autofertilización son escasos en el rango nativo, pero son más frecuentes en las islas caribeñas donde esta especie ha invadido (Kollmann & Bañuelos 2004).

Atributos morfofuncionales que favorecen la naturalización

La naturalización implica la existencia de rasgos morfofuncionales preadaptados para hacer frente a un ambiente novedoso. Por ejemplo, es improbable que especies de plantas tropicales pudieran colonizar áreas templadas o desérticas, donde las condiciones ambientales de humedad y temperatura no son apropiadas para su sobrevivencia. Este tipo de consideraciones ha estimulado dos líneas de investigación cuyo fin es predecir qué especies podrían naturalizarse y/o expandir su distribución tornándose invasivas. Por una parte, se encuentran aquellos estudios focalizados en la búsqueda de atributos morfofuncionales asociados al éxito invasivo y, por otra parte, se hallan aquellos estudios que evalúan correlaciones ambientales entre las áreas de origen y recipiente.

La búsqueda de atributos morfofuncionales que facilitan la naturalización fue originalmente planteada por Baker (1974). Baker desarrolló esta concepción pensando principalmente en malezas de campos de cultivo, mediante un análisis comparativo de especies que eran catalogadas como tal versus aquellas que no lo eran. Pese a que el interés de Baker estuvo centrado en el campo agronómico, rápidamente sus ideas se extendieron hacia el campo de la ecología de invasiones, probablemente porque muchas malezas son a la vez plantas exóticas.

Diversas características se encuentran asociadas con la habilidad de naturalizarse. En plantas vasculares, por ejemplo, estas características suelen estar relacionadas con rápido crecimiento y reproducción, sistemas reproductivos que combinan modalidad sexual y asexual, y abundante producción de flores y semillas (Noble 1989). Otros rasgos adicionales se reconocen en la dispersión de semillas (e.g., tamaño de la semilla, modo de dispersión), la capacidad de fijar nitrógeno, y el origen biogeográfico o banda latitudinal que las especies invasoras ocupan en su rango original (Rejmánek 1995; Rejmánek & Richardson 1996). Algunos de estos atributos se encuentran estrechamente asociados filogenéticamente a ciertos linajes, de tal manera que dichos linajes presentan características intrínsecas que los hacen más proclives a naturalizarse una vez que han sido relocalizados (Pyšek 1998b).

Por su parte, Ehrlich (1989) desarrolló esta idea para vertebrados, preguntándose: ¿por qué ciertas especies de vertebrados son particularmente buenas colonizadoras y otras no? ¿Existen rasgos que puedan ayudar a explicar esta diferencia? Este autor encontró que, en términos generales, es posible reconocer en aquellas especies de reputación invasiva un conjunto de atributos que a priori parecen asegurar su éxito (véase Tabla 4.1). Entre estos atributos se encuentran la alta movilidad, una dieta generalista, corto tiempo generacional, alta variabilidad genética y plasticidad en los atributos de historia de vida (e.g., estrategias r y K; Tabla 4.1), entre otros. Sin embargo, este autor también destacó varios casos en que especies filogenéticamente emparentadas, como por ejemplo el gorrión doméstico Passer domesticus y su congénere Passer montanus, exhiben diferencias en su capacidad invasiva a pesar de compartir varios de estos atributos.

Es claro que no todas las especies naturalizadas o colonizadores exitosos –ya sean plantas o animales– poseen todos estos rasgos invasivos, y que al mismo tiempo, el hecho de poseerlos no garantiza su naturalización o éxito de colonización (Crawley 1987). No obstante, Pyšek & Richardson (2007) han renovado el interés en este tipo de investigación, pues han acumulado bastante evidencia para apoyar el valor predictivo de algunos síndromes invasivos, particularmente en plantas vasculares.

TABLA 4.1
Atributos que se asocian a especies de vertebrados invasores exitosos y no exitosos (Ehrlich 1989).
Invasores exitosos | Invasores no exitosos
Amplio rango nativo | Pequeño rango nativo
Abundante en su rango original | Raro en su rango original
Nómade | Sedentario
Dieta amplia | Dieta restringida
Tiempo generacional corto | Tiempo generacional largo
Capaz de cambiar entre estrategias r y K | Incapaz de cambiar
Alta variación genética | Poca variabilidad genética
Gregario | Solitario
Hembra capaz de colonizar por si sola | Hembra incapaz de colonizar por sí sola
Más grande que la mayoría de sus parientes | Más pequeño que la mayoría de sus parientes
Asociado con Homo sapiens | No asociado con Homo sapiens
Capaz de funcionar en amplio rango de condiciones físicas | Capaz de funcionar solo en un rango estrecho de condiciones físicas

Correlaciones ambientales de rango

Como se mencionó anteriormente, los rasgos que facilitan la naturalización se encuentran asociados a la filogenia o taxonomía biológica (Pyšek 1998b). Así, los atributos que promueven la colonización en determinada agrupación taxonómica no necesariamente se hallan en otro linaje que sea igual de exitoso como colonizador (Pyšek & Richardson 2007). Este punto se puede ilustrar examinando el papel de la reproducción vegetativa en plantas vasculares, rasgo que no puede ser en modo alguno una condición de éxito para vertebrados, ya que este tipo de reproducción no les es propio. Esta situación ha propiciado la búsqueda de otro tipo de mecanismos, esta vez basados en la lógica de la analogía climática.

La analogía climática supone que organismos que en su rango de origen se encuentran expuestos a determinadas condiciones climáticas (i.e., ambientales), deberían exhibir alta probabilidad de naturalizarse en áreas de clima similar. En efecto, esta variable ha mostrado ser un buen predictor de la naturalización y extensión geográfica del rango secundario, en parte porque asume que la naturalización no depende exclusivamente de la configuración morfofuncional de los organismos, sino que también depende de su interacción con el medio (Hierro et al. 2005). Por ejemplo, Sax (2001) comparó los límites latitudinales (superior e inferior) de la distribución de aves y mamíferos introducidos recíprocamente entre los continentes de América del Norte y Eurasia (Figura 4.2). El análisis mostró significancia estadística para el límite latitudinal superior, estimado como la mayor latitud del rango (aves: r² = 0,46, P < 0,001, Figura 4.2 A; mamíferos: r² = 0,38, P < 0,001, Figura 4.2 B), aunque esta relación fue menor, pero igualmente significativa para el límite inferior, estimado como la menor latitud del rango (aves: r² = 0,13, P < 0,001, Figura 4.2 C; mamíferos: r²= 0,16, P < 0,001, Figura 4.2 D). En términos generales, estos resultados muestran que existe buena correspondencia entre los límites de rango nativo y naturalizado para los vertebrados estudiados. Este fenómeno estaría relacionado con las restricciones que imponen las condiciones ambientales asociadas con la latitud. Así, las especies en su rango secundario mostrarían patrones similares de ajuste ambiental que los exhibidos en el rango de origen.

Interacciones poblacionales como determinantes de la naturalización

Las interacciones poblacionales también han mostrado tener importancia en el proceso de naturalización. En efecto, una vez arribadas, las especies exóticas establecen coacciones con miembros de la comunidad nativa o con otros taxa exóticos previamente establecidos, implicando relaciones de consumo, de couso de recursos, polinización o dispersión de semillas, etc., que bien pueden facilitar o impedir su establecimiento. En base a esto, diversas hipótesis han sido planteadas acerca de los mecanismos promotores de la naturalización.

FIGURA 4.2

Distribución de los límites de rango geográfico para especies de aves y mamíferos en continentes del hemisferio norte (Sax 2001). Se muestra la relación entre las latitudes máximas del rango nativo y latitudes máximas del rango exótico para aves (A) y mamíferos (B), y la relación entre las latitudes mínimas del rango nativo y latitudes mínimas del rango exótico para aves (C) y mamíferos (D).

Interacciones antagónicas

Charles Darwin fue uno de los primeros en preocuparse por las causas de la naturalización, aunque solo recientemente sus ideas han sido reformuladas como hipótesis y puestas a prueba de manera formal. Una de ellas es conocida como la Hipótesis de Naturalización de Darwin (Daehler 2001), la que ha cobrado renovado interés. Darwin se basó en las observaciones del botánico de Candolle (1855), quien notó que las plantas exóticas presentes en numerosas localidades del mundo pertenecían a géneros que diferían de los representados en las comunidades recipientes. Esta sencilla observación le permitió a Darwin (1859) hipotetizar que la invasión de especies congenéricas era poco probable debido a que estas experimentaban una intensa competencia con taxa nativos “más adaptados” a su comunidad. Contrariamente, la invasión de una especie perteneciente a un género no representado en la comunidad recipiente, tendría mayores expectativas de éxito por la ausencia de competidores cercanos.

Analizando seis floras regionales de Estados Unidos, Mack (1996) documentó que las especies naturalizadas se distribuyeron con mayor frecuencia en géneros exóticos no representados previamente en dichas áreas. Por su parte, Rejmánek (1996, 1998) encontró que un mayor número de especies de pastos naturalizados en California pertenece a géneros exóticos no representados en la flora de la región. Particularmente interesante es el estudio de Strauss et al. (2006), quienes utilizando un árbol filogenético de la familia Poacea, encontraron que el comportamiento de especies de pastos considerados malezas agrícolas en California estuvo asociado a géneros con mayor distancia filogenética a las poáceas nativas, en comparación con pastos exóticos no invasivos que se encuentran más emparentados a las taxa de nativas (véase Figura 4.3). Como se puede concluir, esto da apoyo a la Hipótesis de Naturalización de Darwin.

Otros estudios, en cambio, no han encontrado evidencia favorable a la hipótesis. Por ejemplo, Daehler (2001) encontró que en la flora naturalizada de Hawai, los géneros exóticos no estuvieron sobrerrepresentados respecto de los géneros ya presentes. Duncan & Williams (2002) obtuvieron resultados similares para la flora naturalizada en Nueva Zelanda, y Ricciardi & Mottiar (2006), para peces dulceacuícolas en distintos lagos del hemisferio norte. Un interesante estudio realizado en Chile, esta vez comparando el tamaño de rango geográfico para especies de plantas naturalizadas que difieren en el nivel de parentesco con la flora nacional (Escobedo et al. 2011). Para la flora naturalizada, estos autores distinguieron tres niveles de parentesco: cercano, mediano y lejano. El nivel cercano estuvo representado por taxa naturalizada pertenecientes a géneros ya representados en la flora nativa de Chile; la flora naturalizada de parentesco intermedio estuvo compuesta por especies pertenecientes a géneros no representados en la flora nativa, pero sí a familias; finalmente, en el nivel de parentesco más distante estuvieron especies de familia completamente novedosas para el país. Escobedo et al. (2011) encontraron que el tamaño de rango estuvo significativamente afectado por el nivel de parentesco, aunque de manera inversa a lo predicho por la Hipótesis de Naturalización de Darwin. Es decir, las especies de parentesco cercano tuvieron rangos promedio más extensos que aquellas taxa de parentesco más distante. Estos autores han indicado que el mayor parentesco puede facilitar (y no inhibir) la naturalización, puesto que una cercanía taxonómica o filogenética de alguna manera asegura la posesión de rasgos homólogos, preadaptados que facilitan la expansión de la flora emparentada.

FIGURA 4.3

Superárbol para géneros de pastos (Poaceae) nativos y exóticos presentes en California (Strauss et al. 2006). De acuerdo a lo descrito por estos autores, las especies de la familia Poaceae que han alcanzado el estatus de invasiva (maleza o peste) en California se encuentran menos emparentadas que aquellas especies no invasivas. Los recuadros con diferente color y achurado acompañan a géneros que contienen especies nativas, invasivas y no invasivas, solas o en combinación.

Otras tres hipótesis ampliamente difundidas son: (a) Liberación del Enemigo Natural; (b) Arma Novedosa; y (c) Habilidad Competitiva Incrementada. La primera fue planteada por Darwin (1859) y perfeccionada por Elton (1958); ella sugiere que las comunidades recipientes usualmente no contienen enemigos naturales (i.e., depredadores, parásitos, patógenos), los que sí están presentes en la comunidad de origen. Por ello, los organismos introducidos en una nueva área se ven favorecidos al liberarse del efecto negativo de enemigos naturales.

La hipótesis de Liberación del Enemigo Natural ha sido utilizada para explicar la invasión del conejo europeo (Oryctolagus cuniculus) en Chile central. Utilizando un acercamiento comparativo entre comunidades mediterráneas de Chile y España, Jaksic & Soriguer (1981) documentaron una subrepresentación del lagomorfo exótico en la dieta de los depredadores nativos chilenos. Ellos establecieron que los tamaños de depredadores entre ambos ecosistemas mediterráneos eran similares, e hipotetizaron que la menor eficiencia de los depredadores chilenos en la captura del conejo podría explicar su aparente escape a la depredación.

Es interesante notar que si bien la hipótesis de Liberación del Enemigo Natural constituye la base conceptual de las prácticas de control de plagas y malezas, ampliamente aplicadas en conservación biológica y en sistemas productivos (Huffaker & Messenger 1976; Holt & Lawton 1994; Zavaleta et al. 2001), la evidencia empírica que la sustenta es solo parcial. En sistemas planta-herbívoro, por ejemplo, resulta relevante la distinción entre herbívoros de tipo generalista o especialista, ya que probablemente toda comunidad recipiente contiene herbívoros generalistas capaces de consumir un amplio espectro de plantas o sus tejidos, incluyendo a las especies exóticas (Crawley 1987, 1997; Maron & Vilà 2001). Sin embargo, diversos estudios señalan que en sus comunidades de origen las plantas rara vez son controladas por sus enemigos naturales, por lo que la eventual colonización de comunidades recipientes no concuerda necesariamente con la metáfora del escape. Al mismo tiempo, en las comunidades recipientes también es posible encontrar herbívoros capaces de afectar negativamente a las plantas exóticas, por lo que esta situación nuevamente no coincide con las expectativas de la hipótesis del escape (Maron & Vilà 2001; Keane & Crawley 2002; Parker et al. 2006).

La Hipótesis del Arma Novedosa fue originalmente desarrollada para explicar la naturalización de plantas que exudan compuestos alelopáticos (Thompson 1991; Callaway & Ridenour 2004). Específicamente, esta hipótesis propone que la liberación de dichos compuestos aleloquímicos por parte de la planta exótica puede actuar como factor de inhibición o exclusión del crecimiento de plantas nativas de la comunidad residente. Este hecho favorecería la naturalización al reducir a los competidores nativos, y probablemente también podrían desalentar a los herbívoros del suelo. Desde hace tiempo, la alelopatía ha sido sugerida como uno de los factores que afectan la dinámica vegetacional en ecosistemas mediterráneos y la capacidad de invadirlos (Müller 1966; Ballester & Vieitez 1979). Sin embargo, este efecto ha sido escasamente evaluado en condiciones de campo (Montenegro et al. 1978; Fuentes et al. 1984, 1987; Kruse et al. 2010). Existen pocos ejemplos que demuestran la importancia de la alelopatía para el éxito en la invasión de ecosistemas mediterráneos, como el caso de los pastos Elytrigia repens y Vulpia myuros, ambas especies de origen europeo (Friebe et al. 1995; An et al. 1997), o Centaurea diffusa, un invasor de Eurasia cuyos efectos alelopáticos se expresan sobre hierbas del oeste de América del Norte (Hierro & Callaway 2003). Particularmente severo parece ser el efecto de la lantana (Lantana camara), que desde América tropical y Sudamérica ha invadido bosques mediterráneos de Australia, ejerciendo efectos alelopáticos (Gentle & Duggin 1997). La evidencia experimental señala que la exudación de compuestos alelopáticos por la lantana es capaz de suprimir la germinación y reducir la tasa de crecimiento y la supervivencia de dos especies nativas (Gentle & Duggin 1997).

Finalmente, la Hipótesis de Habilidad Competitiva Incrementada se basa en que los organismos se encuentran sujetos a compromisos de asignación de los nutrientes y la energía disponible, que les permiten resolver funciones fisiológicas, tales como reproducción, crecimiento y defensa (Tilman 1988; Stearns 1992). Asumiendo que en las comunidades recipientes existen pocos enemigos naturales, la hipótesis predice que una cantidad neta de nutrientes y energía será reasignada desde funciones defensivas, por ejemplo, hacia crecimiento y reproducción. Esta hipótesis concibe a las especies naturalizadas como capaces de cierto grado de exención en los compromisos fisiológicos, cuyo resultado se traduce en un mejor –y probablemente mayor– desempeño competitivo frente a las especies nativas (Daehler & Strong 1997; Willis et al. 1999).

Interacciones facilitadoras

La mayor parte de las hipótesis y explicaciones teóricas respecto de la naturalización enfatizan las interacciones antagónicas, ya sea de competencia, depredación o parasitismo. No obstante, algunos estudios han mostrado la importancia de las interacciones positivas al interior de la comunidad (i.e., mutualismo, facilitación) en promover la naturalización (Simberloff & Von Holle 1999; Richardson et al. 2000a). Estas interacciones positivas pueden establecerse entre invasores que favorecen mutuamente su naturalización (Simberloff & Von Holle 1999; Richardson et al. 2000a; Christian 2001; Grosholz 2005), o entre especies exóticas y nativas (Richardson et al. 2000a). Uno de los ejemplos más citados en Chile supone el presunto efecto de los herbívoros exóticos tanto domésticos (caballos, vacas) como silvestres (conejos, liebres), que luego de ser introducidos en la parte central del territorio –así como en otras comunidades mediterráneas– habrían facilitado la expansión de hierbas exóticas naturalizadas en las formaciones de matorral (Kruger et al. 1989; Kalin-Arroyo et al. 2000). Efectivamente, estos herbívoros pueden consumir y defecar semillas intactas, especialmente de hierbas que tienden a ser muy pequeñas y resistentes a la digestión. Sin embargo, hasta la fecha no se han realizado estudios cuantitativos de este fenómeno.

Biodiversidad como resistencia biótica a la naturalización

Elton (1958) observó que las comunidades más ricas en especies usualmente contienen menos taxa exóticos que las comunidades menos diversas. Este autor propuso que la susceptibilidad a la invasión se relaciona negativamente con la riqueza comunitaria, por lo que a medida que aumenta la riqueza se reduciría el número o proporción de especies exóticas establecidas en la comunidad (Figura 4.4 A). Posteriormente, MacArthur (1970) le dio condición de hipótesis a la observación de Elton, argumentando que el mecanismo implícito en esta relación estaría dado por competencia interespecífica. Invocando la Teoría de Nicho, MacArthur planteó que una mayor diversidad de especies en la comunidad recipiente permitiría ocupar la mayor parte de los recursos (o ejes de nicho). A medida que la comunidad se satura, los recursos disponibles para nuevos colonizadores se verían reducidos, y con ello la probabilidad de establecerse. De acuerdo a su riqueza, las comunidades serían capaces de albergar un número determinado de especies exóticas, por lo que se dice que estas exhiben invasibilidad o resistencia diferencial (Rejmánek 1989; Levine & D’Antonio 1999; Londsdale 1999).

En los últimos 20 años se han realizado numerosos estudios para determinar la relación funcional entre la diversidad de la comunidad recipiente y la invasibilidad o resistencia a la invasión. Un hecho controversial emergió al constatar que, a escala regional (una región incluye un conjunto de comunidades), la riqueza de especies residentes mostró una relación positiva –y no negativa– con el número de especies exóticas establecidas (Figura 4.4 B; Fox & Fox 1986; Crawley et al. 1999; Lonsdale 1999; Stohlgren et al. 1999; Levine 2000). Estos hallazgos abrieron diversos focos de discusión, uno de ellos acerca del papel de la diversidad como mecanismo efectivo y eficiente de repulsión de nuevas especies, y la importancia de la competencia interespecífica como factor de resistencia comunitaria (Levine & D’Antonio 1999).

FIGURA 4.4

Relaciones hipotéticas entre la diversidad comunitaria (constituida por especies nativas) y el éxito de las invasiones biológicas evaluado como el número de especies exóticas capaces de colonizar en la comunidad. A) Relación negativa que describe que a mayor diversidad de la comunidad recipiente, menor será la probabilidad de éxito de invasión; el mecanismo de resistencia biótica sería la competencia interespecífica (Elton 1958); B) Relación positiva que asume que un incremento en la diversidad comunitaria resultaría en un incremento de la probabilidad de éxito de invasión; este patrón estaría mediado por un aumento de la heterogeneidad espacial y de la disponibilidad de recursos a medida que aumenta la diversidad (Levine 2000); C) Visión conciliadora que describe las tendencias positivas y negativas observadas entre la riqueza comunitaria nativa y el éxito de invasión; este modelo propone que la discrepancia ha emergido como consecuencia de la escala espacial en que esta relación funcional ha sido estudiada (Shea & Chesson 2002).

Desde la perspectiva regional, las comunidades se ven expuestas a un recambio natural de especies (β-diversidad) producto de la heterogeneidad de condiciones ambientales (clima, perturbaciones), geográficas y de recursos (Ricklefs 1987). Así, el conjunto de comunidades de una región conforman hábitats propicios para albergar un creciente número de especies exóticas (Naeem et al. 2000; Cornwell & Grubb 2003). Esta situación no permite reconocer si la riqueza efectivamente promueve la resistencia a la invasión y de qué manera. Para desentrañar esta interrogante se han realizado numerosos experimentos de campo y de microcosmos, los que han aportado claridad a la discusión. En términos sencillos, estos experimentos controlan el número y/o abundancia de las especies nativas, adicionando números variables de especies exóticas (o sus propágulos). Posteriormente, evalúan si la riqueza comunitaria inicial afectó el número, abundancia o biomasa de los elementos exóticos establecidos (Tilman 1997).

De modo interesante, la mayor parte de estos experimentos efectivamente documentan una relación negativa entre diversidad e invasibilidad, o positiva entre diversidad y resistencia (Stohlgren et al. 1999; Naeem et al. 2000; Kennedy et al. 2002; Byers & Noonburg 2003; Zavaleta & Hulvey 2004). Así, la idea de que la biodiversidad constituye por sí misma una barrera a la invasión ha cobrado mayor fuerza. Shea & Chesson (2002) han intentado conciliar la discrepancia a nivel de escalas a través de un modelo gráfico (Figura 4.4 C). Sin embargo, el debate aún persiste. Una reciente revisión de estudios experimentales y observacionales reveló que la resistencia mediada por interacciones interespecíficas entre nativas y exóticas, si bien puede reducir la invasión, no la revierte o impide. Con ello se ha abierto un nuevo frente de debate, esta vez relacionado con la eficiencia o permeabilidad de la barrera de resistencia comunitaria (Levine et al. 2004).

En Chile, Sax (2002) estudió las correlaciones entre riqueza específica y abundancia de hierbas nativas y exóticas en dos comunidades (un matorral costero y un matorral xérico), y las comparó con comunidades similares de California. Bajo las diferentes escalas espaciales utilizadas (1 - 400 m²), los resultados fueron consistentes en mostrar que la riqueza específica de hierbas nativas y exóticas se encuentran correlacionadas positivamente, mientras que sus respectivas abundancias no muestran una relación estadísticamente significativa. De acuerdo a Sax, este patrón podría ser explicado por dos mecanismos. En primer lugar, la importancia de las interacciones positivas (por sobre las negativas) en las comunidades, lo que permite la coexistencia de elementos nativos y exóticos. En segundo lugar, los mecanismos que facilitan la diversidad en especies nativas, también parecen favorecer a las especies exóticas. Debido a que Sax (2002) realizó sus muestreos en sitios afectados por incendios en diferentes años, los resultados mostraron además que las especies naturalizadas tienden a ser más abundantes en sitios recientemente perturbados (quemados), mientras que estas diferencias suelen diluirse con la antigüedad del incendio. Este autor sugirió que lo anterior sería el resultado de una flora herbácea nativa pobremente adaptada a los incendios (que a diferencia de California, en Chile son de origen antrópico y no naturales), por lo que las perturbaciones de origen humano (i.e., incendios, pastoreo por ganado) contribuirían a facilitar la coexistencia entre hierbas nativas y exóticas (véanse también Holmgren et al. 2000; Figueroa et al. 2004).

Utilizando una aproximación gráfica, Davis et al. (2000) y Shea & Chesson (2002) han proporcionado herramientas teóricas y conceptuales para explicar y eventualmente predecir la naturalización. Davis et al. (2000) propusieron un modelo gráfico que enfatiza la importancia de los recursos disponibles para que una especie exótica logre establecerse (Figura 4.5). De acuerdo al modelo, la disponibilidad de recursos está determinada por las tasas de provisión o suministro de recursos (en el eje x; Figura 4.5) y de consumo (en el eje y; Figura 4.5), que definen una isoclina de balance consumo/suministro. Las especies exóticas solo podrían establecerse si la tasa de provisión, de consumo, o ambas, aumentan la disponibilidad de recursos para ellas. Aunque esta proposición parece trivial, la contribución conceptual radica en la necesidad de evaluar la resistencia competitiva a la invasión en base a la disponibilidad de recursos, y no tan solo como una respuesta fenomenológica al número o abundancia del invasor. Finalmente, Shea & Chesson (2002) desarrollaron un marco conceptual para explicar el éxito de las invasiones biológicas basado en el concepto de oportunidad de nicho, que describe el conjunto de condiciones favorables que se encuentran en una comunidad y que promueven el establecimiento de las especies exóticas. Es así que el nivel de recursos disponibles es parte de la oportunidad de nicho, y al mismo tiempo lo es la ausencia de depredadores, la presencia de sitios seguros y de agentes dispersantes, etc. Aunque los autores no prevén una relación necesaria entre la oportunidad de nicho y el éxito de la invasión, sus resultados analíticos y experimentales revelan que comunidades más diversas tienden a albergar un menor número de especies exóticas en comparación con aquellas menos diversas.

FIGURA 4.5

Modelo de naturalización basado en balance de suministro de recursos y su consumo por parte de la comunidad (Davis et al. 2000). La línea segmentada representa la isóclina de disponibilidad de recursos en que se encuentran balanceados el suministro y el consumo por parte de la comunidad nativa recipiente. Debido a este balance, los puntos cercanos a la isoclina constituyen un área de máxima resistencia a la invasión, pues no habrá recursos disponibles para la especie exótica. El punto A representa una condición cualquiera en que una comunidad se encuentra respecto de su isoclina. Por tanto, al aumentar el suministro de recursos a la comunidad (moviéndose del A al punto D) o disminuir el consumo de recursos por parte de la comunidad (moviéndose del punto A al B) o ambos (moviéndose del punto A al C), la comunidad se moverá hacia áreas en que la resistencia a la invasión se ve disminuida.

Capítulo 5

EXPANSIÓN

Preámbulo

Una vez establecida la colonia fundadora, esta podrá comenzar a expandir su rango de distribución secundario (véase Figura 1.7). Dicha expansión no solo implicará la adquisición de una mayor área de distribución, sino también un aumento en el tamaño poblacional (Sakai et al. 2001). Por ello, el concepto de expansión reúne dos componentes poblacionales acoplados: la dispersión o movimiento espacial de individuos y el crecimiento demográfico. Por tanto, cuando en ecología de invasiones se habla de una especie en expansión se debe concebir a una población que aumenta el número de individuos y que al mismo tiempo se propaga en el espacio.

Gran esfuerzo se ha destinado al desarrollo de modelos matemáticos que permitan explicar y predecir el fenómeno de expansión, por lo que en el presente capítulo se revisarán algunas de estas aproximaciones. En particular, fijaremos nuestra atención en los modelos de reacción-difusión, que pese a la naturaleza ideal de sus argumentos, han mostrado gran poder para emular la complejidad ecológica.

Modelos de reacción-difusión

Los modelos de reacción-difusión cobraron interés y popularidad en ecología de invasiones a partir de los años cincuenta. Sin embargo, es importante destacar que ellos emergieron originalmente desde los campos de la física y la química, donde fueron desarrollados para modelar el movimiento de partículas en el espacio. En este tipo de fenómenos, las partículas no solo pueden moverse por difusión, sino que también pueden reaccionar entre sí, dando origen a nuevas partículas (Okubo 1980). De esta manera, las ecuaciones de reacción-difusión permiten estimar la concentración de partículas en un punto del espacio, transcurrido cierto tiempo desde que fueron liberadas.

Entre las expresiones de reacción-difusión más simples, se halla la ecuación de Kolmogorov-Petrovsky-Piscounov (KPP; ∂tq = R(q) + D Δq), que ha sido aplicada para el estudio del movimiento aleatorio de partículas microscópicas que se hallan en un medio fluido, también conocido como movimiento browniano o random walk. En esta expresión, los términos representan la concentración de una sustancia q (∂tq), R es una función que considera la ocurrencia de reacciones locales, D es la matriz diagonal de coeficientes de difusión para las partículas que difunden y que aparecen por reacción, y Δ denota el operador laplaciano para el vector q (x, t).

En ecología de invasiones, una expresión más familiar de la ecuación de KPP es:

Aquí, N representa el tamaño de la población en un punto (x, y) cualquiera; t es el tiempo transcurrido desde la liberación de los organismos en el punto de origen (x = 0, y = 0); f(N) es una función que describe la tasa de crecimiento per cápita de la población; y D es el coeficiente de difusión.

Para su análisis, esta ecuación puede ser descompuesta en dos términos. Por una parte, el término f(N) que hace referencia al crecimiento poblacional en el punto (x, y), el que podría tomar esencialmente dos formas: crecimiento densoindependiente o densodependiente. Como puede ser advertido, en esta parte de la ecuación se analoga la reactividad química de partículas a la reproducción de organismos.

El segundo componente de la Ecuación 1 (D (∂²N/∂x² + ∂²N/∂y²)) incorpora la propagación espacial de organismos, pues analoga la difusión de partículas a la dispersión. Aquí, el coeficiente de difusión D es una constante, que debe ser determinada empíricamente; D será dependiente de cada especie, y simultáneamente, dependerá de cada tipo de ambiente (Kareiva 1983).

La Ecuación 1 supone que los individuos son liberados en un único punto, el punto de origen (x = 0, y = 0). Luego, estos se dispersan en direcciones aleatorias a distancias igualmente aleatorias respecto del origen; este comportamiento se encuentra regido por la función de distribución gaussiana:

En esta expresión, N₀ corresponde al número inicial de organismos liberados en el punto de origen. Por tanto, la Ecuación 2 permite describir el número de individuos (N) a diferentes distancias del punto de liberación.

Velocidad de expansión

Desde un punto de vista gráfico, este proceso de invasión puede ser concebido como el crecimiento de un anillo, el que al menos teóricamente, se expande de manera concéntrica a lo largo del tiempo (Figura 5.1 A, B). Bajo condiciones ideales, los organismos serían liberados en el punto de origen, y desde aquí, ellos expanden su rango progresivamente. En un inicio, la cantidad de organismos localizados en el origen es relativamente alta, pero a medida que transcurre el tiempo, la función de densidad va desplazando el rango en forma centrífuga.

Conociendo el punto de liberación, así como la densidad de organismos a diferentes distancias de este punto, es posible elaborar un gráfico de densidad de organismos en dependencia de la distancia y del tiempo (Figura 5.1 B, C). La función descrita por este gráfico se denomina función de densidad, y permite establecer el percentil de la población que se ubica bajo diferentes distancias del punto de liberación, transcurrida cierta cantidad de tiempo. Nuevamente, esta curva muestra que una fracción mayoritaria de individuos debiera encontrarse en las inmediaciones del sitio de liberación. A medida que nos alejamos de este punto hacia cualquier dirección, la densidad de organismos declinará progresivamente (Figura 5.1 B). Con el transcurrir del tiempo (t = 1, 2, 3, 4, 5), la forma de la curva se modificará, acorde la mayor densidad de individuos se va desplazando hacia los sitios más alejados del punto de liberación (Figura 5.1 C). Esto responde al movimiento colonizador expansivo de la población original y es producto de la reproducción local.

FIGURA 5.1

Función de densidad para una población de N individuos que se dispersan en el espacio (d). A) Modelo de expansión espacial del rango; B) Función de densidad (N(d, t)) para una etapa temprana (t = 1); C) Función de densidad a través del tiempo. Este patrón es llamado “frente de onda” y es característico del modelo de reacción-difusión.

Con los términos D y f(N) es posible calcular la tasa a la cual se expande el rango, o velocidad de invasión (c). Este nuevo término, como expresión de velocidad, tiene unidades del tipo distancia/tiempo; la expresión más simple para c puede ser derivada de la Ecuación 1, asumiendo crecimiento con ausencia de densodependencia en el término f(N) (i.e., f(N) = r). Este supuesto es razonable si se considera que durante las fases iniciales de la invasión, las poblaciones crecen de manera exponencial. Así, la velocidad de expansión quedará descrita por:

La determinación de la velocidad de expansión del rango ofrece algunas complejidades. Esta puede ser acelerada de forma variable dependiendo de diversos factores, tales como diferentes tipos de hábitat o ambientes, o la presencia de organismos interactuantes (e.g., depredadores, competidores, parásitos). Shigesada & Kawasaki (1997) han explorado y expandido la Ecuación 1, para incluir términos matemáticos que consideran estos efectos. No obstante, una pregunta obligada en este punto parece ser la relevancia de estos modelos en explicar las invasiones en condiciones de campo. Dicho de otro modo, ¿el comportamiento expansivo de las especies exóticas en la naturaleza puede ser adecuadamente emulado por este tipo de ecuaciones?

Componente demográfico

La ecuación de reacción-difusión (Ecuación 1) incluye el factor de crecimiento poblacional en la expresión f(N)N, término que puede representar una función dependiente o independiente del tamaño poblacional (Shigesada & Kawasaki 1997). Pese a ello, existe la percepción de que las invasiones biológicas corresponden a eventos de explosión demográfica donde la población exótica alcanza gran abundancia (Williamson 1996). De hecho, la denominación de “peste biológica” usualmente se aplica a especies exóticas superabundantes, y que por ello impactan negativamente el ambiente donde se encuentran. Sin embargo, como Williamson (1996) lo ha notado, la mayor parte de las especies exóticas presentan un crecimiento poblacional de tipo densodependiente, alcanzando niveles de abundancia relativamente bajos, al punto de que muchas de ellas pasan inadvertidas. En contraste, las invasiones con características irruptivas son poco frecuentes (Williamson 1996; Mack et al. 2000).

El crecimiento poblacional de una especie exótica se encuentra gobernado por los mismos procesos demográficos subyacentes en cualquier otra especie; es decir, densodependencia y densoindependencia (Gotelli 2001). Así, el crecimiento característico de una población exótica suele ser caracterizado en distintas fases (Figura 5.2). En un primer momento, dado el reducido tamaño de la colonia, la abundancia poblacional puede ser muy pequeña, a tal punto de que la probabilidad de extinción sería relativamente alta. En consecuencia, si la colonia no se extingue, podrá permanecer con reducido tamaño por un tiempo variable, experimentando un crecimiento poco perceptible (Figura 5.2).

En muchos casos, como ocurre en organismos introducidos inadvertidamente, la abundancia durante esta etapa aún sigue siendo tan reducida que la especie, pese a estar presente en un área, no es percibida. La fracción de tiempo en que la especie exótica permanece en reducidos niveles poblacionales se denomina retraso (time lag), y está asociado a la necesidad de disponer de suficiente diversidad genética o número de organismos que propicien el crecimiento posterior (Mack et al. 2000; Sakai et al. 2001).

FIGURA 5.2

Se ilustra la expansión demográfica de la opuntia Opuntia aurantiaca en Sudáfrica, indicando el área de ocupación a lo largo del tiempo (Moran & Zimmerman 1991). Luego de su introducción, la especie permanece por largo tiempo a baja densidad ocupando un área reducida hasta que aumenta su población y el área ocupada (en torno a 1930). Alrededor de 1960, la población comienza a declinar su tasa de ocupación territorial hasta establecerse en torno a las 800.000 hectáreas.

Como se mencionó anteriormente, durante la fase de retraso es difícil determinar el destino de la colonia fundadora. Cuántas y cuáles de ellas llegarán a convertirse en pestes, representa uno de los principales focos de atención en el manejo y control de las invasiones. En los casos en que las especies exóticas llegan a ser pestes, los costos económicos para su control son elevados, y su erradicación es virtualmente impensable. En atención a evitar futuros efectos indeseados, se ha señalado la conveniencia de detectar y controlar las invasiones en etapas tempranas, pues se facilita considerablemente el trabajo sobre poblaciones reducidas y de distribución geográfica restringida (Pyšek & Richardson 2010).

Luego de esta etapa, la población experimentará un crecimiento poblacional dando paso a una mayor abundancia (Figura 5.2). Es en este punto en que la abundancia de campo puede superar cierto umbral, haciendo perceptible o evidente la presencia de la especie exótica. Sin embargo, como ocurre con toda población, el crecimiento exponencial no puede ser mantenido indefinidamente, por lo que eventualmente la tasa de crecimiento se reducirá, llevando a la población a su capacidad de carga, K (Gotelli 2001).

Recientemente, Arim et al. (2006) documentaron la existencia de patrones y mecanismos generales en el crecimiento poblacional de especies exóticas irruptivas. Estos autores compararon la dinámica de crecimiento poblacional para 30 especies –pertenecientes a taxa tan diversos como virus, plantas, invertebrados, peces, anfibios y aves–, encontrando mecanismos de regulación poblacional consistentes para todos estos casos, hecho que hasta ese momento no había sido demostrado empíricamente. Dichos mecanismos responden a dinámicas de primer orden, es decir, competencia intraespecífica como consecuencia del incremento de la densidad, la cual se produciría en el frente de expansión. Estos autores atribuyen el retardo en el crecimiento del frente de expansión al hecho de que este frente se genera a partir de un segmento poblacional menos reproductivo, que compite por espacios para establecerse antes de generar la progenie que seguirá ampliando el frente de expansión. Estos resultados contrastan con aquellas apreciaciones que concebían las invasiones como fenómenos de crecimiento poblacional irruptivo, descontrolado y de naturaleza idiosincrática, ya que evidencia la presencia de mecanismos demográficos comunes para una amplia variedad de taxa.

Reacción-difusión en la naturaleza

Hasta ahora, la modelación basada en ecuaciones de reacción-difusión ha mostrado ser una herramienta útil para derivar algunas propiedades del proceso invasivo. Pero, ¿qué tan útiles pueden ser al momento de ponerlos a prueba bajo condiciones de campo?

Skellam (1951) fue uno de los primeros investigadores en evaluar el ajuste de la expansión de la rata almizclera (Ondatra zibethicus) en Europa central, a modelos de ecuaciones de reacción-difusión. Basado en los muestreos previos realizados por Ulbrich (1930), Skellam confeccionó un mapa donde se aprecia el rango adquirido por la especie a lo largo del tiempo (véase Figura 5.3). La rata almizclera fue introducida bajo cautiverio en República Checa con el propósito de estimular la industria peletera; pero en 1909, cinco individuos escaparon en la ciudad de Praga, dando origen a uno de los focos de invasión mejor conocidos de esta especie en Europa (Hengeveld 1989). Skellam (1951) estimó el área ocupada por Ondatra zibethicus entre 1909 y 1928, y calculando la raíz cuadrada de este valor, obtuvo una relación constante para la velocidad de crecimiento del rango (Figura 5.4), un valor cercano al crecimiento del radio de expansión concéntrica visualizado en la Figura 5.1 A. Más allá de este caso particular basado en Ondatra zibethicus, Skellam entendió que en términos generales, la expansión de plantas y animales presenta un comportamiento que responde a las predicciones teóricas de modelos de reacción-difusión (Ecuación 3). Las desviaciones observadas a los modelos las atribuyó a particularidades ecológicas tanto de las especies en expansión como de los hábitats a través de los cuales los organismos se expanden.

En Sudamérica, la invasión de algunos vertebrados ha sido estudiada desde una perspectiva más bien empírica, pero inspirada en la búsqueda de parámetros presentes en las ecuaciones de reacción-difusión. Jaksic et al. (2002) recopilaron información respecto de la velocidad de expansión de la liebre europea (Lepus europaeus), el conejo europeo (Oryctolagus cuniculus), el castor canadiense (Castor canadensis), la rata almizclera (Ondatra zibethicus) y el visón americano (Neovison vison). Dependiendo de los taxa, las tasas de expansión mostraron amplia variación, llegando a extremos entre 2,7 y 20,0 km por año para el castor y la liebre europea, respectivamente (véase Tabla 5.1). Esta variación también fue notable al comparar las estimaciones obtenidas para una misma especie en diferentes localidades. Por ejemplo, para Oryctolagus cuniculus la velocidad de expansión se ha estimado entre 7,0 y 16,0 km/año, mientras que en el caso de Castor canadensis los valores oscilan entre 2,7 y 6,3 km/año (Tabla 5.1). Estas diferencias en las tasas de expansión responderían a desigualdad en los atributos de permeabilidad del paisaje, que en el caso del castor podría estar dado por la extensión geográfica de la red de microcuencas que limita su velocidad de expansión (Skewes et al. 1999).

FIGURA 5.3

Expansión geográfica de la rata almizclera (Ondatra zibethicus) en Europa central, entre 1907 y 1963, a partir del sitio original de introducción (la ciudad de Praga, en la República Checa; Skellam 1951).

FIGURA 5.4

Relación funcional entre el área de ocupación de la rata almizclera (Ondatra zibethicus) en Europa central a lo largo del tiempo (Skellam 1951).

Entre estas especies, particularmente interesante es el caso de la liebre europea (Lepus europaeus) cuya invasión fue revisada por Bonino et al. (2008). La liebre fue introducida inicialmente en Argentina durante el siglo XIX, al menos en tres localidades diferentes (Grigera & Rapoport 1983). Desde aquí, se expandió ocupando todo el Cono Sur sudamericano, incluyendo Chile, Uruguay, Paraguay, Bolivia y Perú (Figura 5.5). Estudiando su velocidad de expansión, Cossíos (2004) registró una velocidad de 44 y 34 km/año en Perú y Bolivia, respectivamente. En Brasil, Grigera & Rapoport (1983) registraron una tasa promedio de 37 km/año, mientras que en Paraguay varió entre 10 y 17 km/año (Bonino et al. 2008). De acuerdo a estos resultados, Bonino et al. (2008) especularon que la liebre europea continuará expandiéndose hacia el norte de Sudamérica, especialmente en la porción occidental del continente. En cambio, en la porción central y oriental, la selva amazónica podría representar una barrera severa a su expansión.

TABLA 5.1

Especies de mamíferos exóticos presentes en Chile y la Patagonia argentina, para los cuales existe información respecto de su introducción (Jaksic et al. 2002). Se indican estimaciones de sus tasas de expansión (c, km/año). La fuente primaria es aquel país o región en el cual los mamíferos fueron localizados originalmente; la fuente secundaria es aquella región restringida o localidad desde donde el mamífero inició su expansión en el país o región hospedera; el área actual es la más amplia región geográfica o política de distribución actual.

Dispersión estratificada y larga distancia

El contraste entre los estudios teóricos y empíricos ha llevado al avance conceptual de la ecología de invasiones. Basados en el estudio de la velocidad de expansión, diversos investigadores han documentado valores empíricos discrepantes con los esperados por ecuaciones de reacción-difusión. En la Tabla 5.2, por ejemplo, se muestra una variedad de organismos que denotan esta diferencia, así como otros en que los valores tienden a ser comparables (e.g., la rata almizclera Ondatra zibethicus y la nutria Enhydra lutris). En este ámbito, uno de los aspectos que más ha llamado la atención es que en algunos casos, la velocidad de dispersión observada bajo condiciones de campo tiende a ser mayor que los valores teóricos esperados por simple difusión, como ocurre con la mariposa del repollo (Pieris rapae), el escarabajo de las hojas de cereal (Oulema melanopus) y la polilla artana (Lymantria dispar; véase Tabla 5.2).

Una respuesta a estos hechos puede elaborarse a partir de la observación de las curvas de función de probabilidad de densidad (Figura 5.1 B). Como se ha indicado previamente, uno de los supuestos de los modelos de reacción-difusión es que las distancias de dispersión en torno al punto de origen siguen una distribución normal (Ecuación 2). Por tanto, una mayor velocidad de expansión implica que las colas de esta distribución disponen de una mayor densidad de organismos y que, simultáneamente, la densidad en torno al punto de liberación es menor a lo esperado por una distribución gaussiana. En consecuencia, una respuesta a la presente discrepancia es que la dispersión para algunos organismos podría estar gobernada por una función distinta a la normal descrita en la Ecuación 2, brindándole un patrón platicúrtico a la función de densidad (Okubo 1980). La curva platicúrtica presenta un decaimiento menos pronunciado que la tradicional curva normal, denotando una mayor velocidad de expansión, c (Kot et al. 1996).

FIGURA 5.5

Distribución geográfica actual de la liebre europea (Lepus europaeus) en Sudamérica (Bonino et al. 2008).

TABLA 5.2

Descriptores de la expansión para siete taxa invasivos. Se muestran las estimaciones de tasa intrínseca de crecimiento poblacional (r), coeficiente de difusión (D, km/año) y las tasas de expansión teórica estimadas a partir del modelo de difusión (columna de valores teóricos) y tasas de expansión observada estimada a partir de mapas de ocupación (columna de valores observados). Las tasas de expansión (c) se expresan en unidades de km/año.

Llevado al campo biológico, una distribución platicúrtica implica la existencia de mecanismos de dispersión acelerados, más allá de lo esperado por el modelo de reacción-difusión. Así, Hengeveld (1989) acuñó el concepto de dispersión estratificada, para discriminar organismos que disponen de dispersión bimodal, referidas como dispersión de corta y larga distancia. La dispersión de corta distancia es aquella que se observa como consecuencia de los atributos de vagilidad propios de cada especie, en interacción con sus agentes dispersantes. De no mediar interferencia, bajo dispersión de corta distancia, el crecimiento del rango distribucional debiera seguir una dinámica de reacción-difusión, es decir, un crecimiento con extensión concéntrica respecto del punto de liberación (Figura 5.1 A). Si este es el caso, la extensión del rango tendría una dinámica de crecimiento a una tasa c, como puede ser apreciado en la Figura 5.6 A y 5.7 A.

Sin embargo, la ocurrencia de eventos de dispersión de larga distancia contribuirá a modificar la forma de expansión anterior, acelerando la velocidad de crecimiento del rango (Figura 5.6 B, C; Figura 5.7 B, C). Este mecanismo puede ser facilitado por eventos aleatorios o de naturaleza recurrente. Desde un punto de vista bidimensional, la expansión bajo dinámica estratificada inicialmente se visualiza como pequeñas poblaciones satelitales que emergen en torno a la colonia fundadora (Figura 5.7 B, C), y que eventualmente terminarán por fusionarse.

La existencia de eventos direccionales que facilitan la dispersión de larga distancia (vectores de dispersión tanto bióticos como abióticos), puede ser incluida en las ecuaciones de reacción-difusión. Shigesada & Kawasaki (1997), por ejemplo, incluyeron un factor de advección (υ) en la Ecuación 1, el que podría tomar valores negativos o positivos, tanto para aumentar o disminuir la velocidad de expansión. De esta manera, la tasa de expansión de rango quedaría expresada por el siguiente algoritmo:

FIGURA 5.6

Patrones temporales de crecimiento del rango geográfico. El crecimiento del rango comúnmente procede en tres etapas sucesivas: fase de establecimiento (línea segmentada inferior), fase de expansión (línea sólida) y fase de saturación (línea segmentada superior). La fase de expansión es clasificada en tres tipos: A) Tipo 1, que muestra una expansión lineal; B) Tipo 2, que muestra una expansión bifásica, con una pendiente inicial baja, seguida por una pendiente lineal más inclinada; C) Tipo 3, donde la tasa de expansión aumenta continua y exponencialmente en el tiempo.

FIGURA 5.7

Patrones espaciales de crecimiento del rango a partir de la colonia fundadora (véase también Figura 1.1). A) Colonia fundadora hipotética que expande su rango de manera concéntrica; B) Colonias satélite se distribuyen de forma heterogénea, lo suficientemente lejos de la población parental (colonia fundadora), de modo que sus rangos permanecen aislados por largos períodos; C) La colonia se expande desde su periferia y al mismo tiempo se generan colonias satélite producidas por dispersantes de mayor distancia que se ubican cerca de la población primaria (colonia fundadora).

Los estudios empíricos han mostrado numerosos ejemplos de tasas de expansión aceleradas para especies exóticas, que rinden patrones de dispersión a larga distancia. Por ejemplo, Suarez et al. (2001) estudiaron la expansión de la hormiga argentina (Linepithema humile), que ha invadido diversas localidades del globo a partir de su distribución original en Sudamérica (Figura 5.8). Esta especie se dispersa por humanos, pues sus colonias muestran un alto grado de comensalismo con Homo sapiens. En particular, el análisis de distribución espacial de esta hormiga en Estados Unidos mostró una tasa acelerada de expansión, a partir de dos principales focos geográficos: la costa pacífica y la caribeña (Figura 5.9). Las tasas de expansión inferidas por distintos modelos empleados muestran altos niveles de desplazamiento, que oscilaron entre 160 y 361 km/año en promedio (Figura 5.10), valores bastante altos comparados con aquellos de 0-200 m/año calculados para una expansión del tipo reacción-difusión. Los registros históricos de distribución de esta hormiga indican que la dispersión combinada de larga y corta distancia es el mecanismo responsable de la actual distribución geográfica de Linepithema humile en Estados Unidos.

Independientemente de si se trata de dispersión saltacional a larga distancia o estratificada, una pequeña población escindida de la población fundadora, a su vez crece y se expande de modo independiente. Eventualmente, tras el crecimiento de rango ambas poblaciones podrían tomar contacto y coalescer. A partir de este momento, será improbable la detención del proceso invasivo, especialmente si este ocupa un área geográfica cada vez más extensa. En consecuencia, el tipo de manejo que se desee aplicar sobre esta población en expansión dependerá del impacto que ella genere. Este aspecto será analizado en los siguientes capítulos.

FIGURA 5.8

Distribución global de la hormiga argentina (Linepithema humile). En gris se presenta el área de distribución original en Sudamérica, y en negro se indican las áreas donde esta especie ha sido introducida (Suarez et al. 2001).

FIGURA 5.9

Dinámica de la expansión geográfica de la hormiga argentina (Linepithema humile) en condados de Estados Unidos en diferentes períodos (Suarez et al. 2001). A) entre 1891 y 1910; B) entre 1911 y 1930; C) entre 1931-1950; C) entre 1951 y 1999.

FIGURA 5.10

Descriptores espaciales para la expansión de la hormiga argentina (Linepithema humile) en Estados Unidos (Suarez et al. 2001). A) Distribución del diámetro de los condados ocupados por la especie en Estados Unidos; B) Distribución de las distancias de expansión anual mediante dispersión de corta distancia (barras grises) y larga distancia (barras blancas), estimadas bajo la suposición de que el punto inicial fue Nueva Orleans; C) Distribución de las distancias de expansión anual mediante dispersión de corta distancia (barras grises) y larga distancia (barras blancas), estimadas bajo la suposición de que el punto inicial fue el condado más cercano ya ocupado.

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