Bases ecológicas para el manejo de plagas

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7. CONCLUSIONES
Desde hace varias décadas la resistencia a insecticidas en las plagas es un fenómeno con importantes consecuencias para la producción agrícola global y de Chile. Este problema representa un desafío actual y creciente, dada su frecuente ocurrencia y la menor disponibilidad de insecticidas en el futuro. El estudio en profundidad de este fenómeno, requiere de una aproximación multidisciplinaria, que incluya desde aspectos de la biología molecular hasta la biología de poblaciones. A través de estos estudios se pueden generar las evidencias que permitan el desarrollo de políticas de mitigación de este problema, tanto para el sector público como para la industria agrícola y de plaguicidas.
8. REFERENCIAS
Araya, J. E., Rosas, S., Silva, G. y Rodríguez-Maciel, J. C. (2009). Revisión de los casos de resistencia a insecticidas y acaricidas reportados en Chile y sus métodos de detección. Agro-Ciencia, 25, 55-72.
Balabanidou, V., Grigoraki, L. y Vontas, J. (2018). Insect cuticle: a critical determinant of insecticide resistance. Current Opinion in Insect Science, 27, 68-74.
Basoalto, E., Miranda, M., Knight, A. L. y Fuentes-Contreras, E. (2010). Landscape analysis of adult codling moth (Lepidoptera: Tortricidae) distribution and dispersal within typical agroecosystems dominated by apple production in central Chile. Environmental Entomology, 39, 1399-1408.
Bass, C., Puinean, A. M., Andrews, M., Cutler, P., Daniels, M., Elias et al. (2011). Mutation of a nicotinic acetylcholine receptor subunit is associated with resistance to neonicotinoid insecticides in the aphid Myzus persicae. BMC Neuroscience, 12, 51.
Bass, C., Zimmer, C. T., Riveron, J. M., Wilding, C. S., Wondji, C. S., Kaussmann, M. et al. (2013). Gene amplification and microsatellite polymorphism underlie a recent insect host shift. Proceedings of the National Academy of Sciences, 110, 19460-19465.
Bass, C., Puinean, A. M., Zimmer, C. T., Denholm, I., Field, L. M., Foster, S. P. et al. (2014). The evolution of insecticide resistance in the peach potato aphid, Myzus persicae. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 51, 41-51.
Bourguet, D., Genissel, A. y Raymond, M. (2000). Insecticide resistance and dominance levels. Journal of Economic Entomology, 93, 1588-1595.
Bourguet, D., Guillemaud, T., Chevillon, C. y Raymond, M. (2004). Fitness costs of insecticide resistance in natural breeding sites of the mosquito Culex pipiens. Evolution, 58, 128-135.
Cabrera-Brandt, M. A., Fuentes-Contreras, E. y Figueroa, C. C. (2010). Differences in the detoxification metabolism between two clonal lineages of the aphid Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) reared on tobacco (Nicotiana tabacum L.). Chilean Journal of Agricultural Research, 70, 567-575.
Castañeda, L. E., Barrientos, K., Cortés, P. A., Figueroa, C. C., Fuentes-Contreras, E., Luna-Rudloff, M. et al. (2011). Evaluating reproductive fitness and metabolic costs for insecticide resistance in Myzus persicae from Chile. Physiological Entomology, 36, 253-260.
Cheng, D., Guo, Z., Riegler, M., Xi, Z., Liang, G. y Xu, Y. (2017). Gut symbiont enhances insecticide resistance in a significant pest, the oriental fruit fly Bactrocera dorsalis. Microbiome, 5, 13.
Coustau, C., Chevillon, C. y ffrench-Constant, R. (2000). Resistance to xenobiotics and parasites: can we count the cost? Trends in Ecology and Evolution, 15, 378-383.
Douglas, A. E. (2015). Multiorganismal insects: diversity and function of resident microorganisms. Annual Review of Entomology, 60, 17-34.
Devonshire, A. L., Field, L. M., Foster, S. P., Moores, G. D., Williamson, M. S. y Blackman, R. L. (1998). The evolution of insecticide resistance in the peach-potato aphid, Myzus persicae. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B, 353, 1677-1684.
Enayati, A. A., Ranson, H. y Hemingway, J. (2005). Insect glutathione transferases and insecticide resistance. Insect Molecular Biology, 14: 3-8.
Espinoza, J. L., Fuentes-Contreras, E., Barros, W. y Ramírez C. C. (2007). Utilización de microsatélites para la determinación de la variabilidad genética de la polilla de la manzana Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) en Chile Central. Agricultura Técnica (Chile), 67, 244-252.
Fenton, B., Margaritopoulos, J. T., Malloch, G. L. y Foster, S. P. (2010). Micro-evolutionary change in relation to insecticide resistance in the peach-potato aphid, Myzus persicae. Ecological Entomology, 35, 131-146.
ffrench-Constant, R. H., Daborn, P. J. y Le Goff, G. (2004). The genetics and genomics of insecticide resistance. Trends in Genetics, 20, 163-170.
ffrench-Constant, R. H. (2007). Which came first: insecticides or resistance? Trends in Genetics, 23, 1-4. ffrench-Constant, R. H. (2013). The molecular genetics of insecticide resistance. Genetics, 194, 807-815.
ffrench-Constant, R. H. y Bass, C. (2017). Does resistance really carry a fitness cost? Current Opinion in Insect Science, 27, 39-46.
Field, L. M. y Blackman, R. L. (2003). Insecticide resistance in the aphid Myzus persicae (Sulzer): chromosome location and epigenetic effects on esterase gene expression in clonal lineages. Biological Journal of the Linnean Society, 79, 107-113.
Figueroa, C. C., Prunier-Leterme, N., Rispe, C., Sepúlveda, F., Fuentes-Contreras, E., Sabater-Muñoz, B. et al. (2007). Annotated expressed sequence tags and xenobiotic detoxification in the aphid Myzus persicae (Sulzer). Insect Science, 14, 29-45.
Figueroa, C. C., Fuentes-Contreras, E., Molina-Montenegro, M., y Ramírez, C. C. (2018). Biological and genetic features of introduced aphid populations in agroecosystems. Current Opinion in Insect Science, 26, 63-68.
Foster, S. P., Harrington, R., Devonshire, A. L., Denholm, I., Devine, G. J., Kenward, M. G. y Bale, J. S. (1996). Comparative survival of insecticide-susceptible and resistant peach-potato aphids, Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae), in low temperature field trials. Bulletin of Entomological Research, 86, 17-27.
Foster, S. P., Harrington, R., Devonshire, A. L., Denholm, I., Clark, S. J. y Mugglestone, M.A. (1997). Evidence for a possible fitness trade-off between insecticide resistance and the low temperature movement that is essential for survival of UK populations of Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae). Bulletin of Entomological Research, 87, 573-579.
Foster, S. P., Woodcock, C. M., Williamson, M. S., Devonshire, A. L., Denholm, I. y Thompson, R. (1999). Reduced alarm response for peach-potato aphids (Myzus persicae) with knock-down resistance to insecticides (kdr) may impose a fitness cost through increased vulnerability to natural enemies. Bulletin of Entomological Research, 89, 133-138.
Foster, S. P., Denholm, I. y Devonshire, A. L. (2000). The ups and downs of insecticide resistance in peach-potato aphids (Myzus persicae) in the UK. Crop Protection, 19, 873-879.
Foster, S. P., Harrington, R., Dewar, A. M., Denholm, I. y Devonshire, A. L. (2002). Temporal and spatial dynamics of insecticide resistance in Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae). Pest Management Science, 58, 895-907.
Foster, S. P., Kift, N. B., Baverstock, J., Sime, S., Reynolds, K., Jones, J. E. et al. (2003). Association of MACE-based insecticide resistance in Myzus persicae with reproductive rate, response to alarm pheromone and vulnerability to attack by Aphidius colemani. Pest Management Science, 59, 1169-1178.
Foster, S. P., Denholm, I., Thompson, R., Poppy, G. M. y Powell, W. (2005). Reduced response of insecticide-resistance aphids and attraction of parasitoids to aphid alarm pheromone; a potential fitness trade-off. Bulletin of Entomological Research, 59, 1-10.
Foster, S. P., Tomiczek, M., Thompson, R., Denholm, I., Poppy, G. M., Kraaijeveld, A. R. y Powell, W. (2007). Behavioural side-effects of insecticide resistance in aphids increase their vulnerability to parasitoid attack. Animal Behaviour, 74, 621-632.
Fuentes-Contreras, E., Figueroa, C. C., Reyes, M., Briones, L. M. y Niemeyer, H. M. (2004). Genetic diversity and insecticide resistance of the Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) populations from tobacco in Chile: evidence for the existence of a single predominant clone. Bulletin of Entomological Research, 94, 11-18.
Fuentes-Contreras, E., Basoalto, E., Sandoval, C., Burgos, R., Leal, C., Pavez, P. y Muñoz, C. (2007a). Evaluación de la eficacia, efecto residual y de volteo de aplicaciones en pretrasplante de insecticidas nicotinoides y mezclas de nicotinoide-piretroide para el control de Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) en tabaco. Agricultura Técnica (Chile), 67, 16-22.
Fuentes-Contreras, E., Reyes, M., Barros, W. y Sauphanor, B. (2007b). Evaluation of azinphosmethyl resistance and activity of detoxifying enzymes in codling moth (Lepidoptera: Tortricidae) from central Chile. Journal of Economic Entomology, 100, 551-556.
Fuentes-Contreras, E., Espinoza, J. L., Lavandero, B. y Ramírez, C. C. (2008). Population genetic structure of codling moth (Lepidoptera: Tortricidae) from apple orchards in central Chile. Journal of Economic Entomology, 101, 190-198.
Fuentes-Contreras, E., Silva, A. X., Bacigalupe, L., Foster, S., Unruh, T. y Figueroa, C. C. (2013). Survey of resistance to four insecticides and their associated mechanisms in different genotypes of the green peach aphid (Hemiptera: Aphididae) from Chile. Journal of Economic Entomology, 106, 400-407.
Fuentes-Contreras, E., Basoalto, E., Franck, P., Lavandero, B., Knight, A. L. y Ramírez, C. C. (2014). Measuring local genetic variability in populations of codling moth (Lepidoptera: Tortricidae) across an unmanaged and commercial orchard interface. Environmental Entomology, 43, 520-527.
Groeters, F. R. y Tabashnik, B. E. (2000). Roles of selection intensity, major genes, and minor genes in the evolution of insecticide resistance. Journal of Economic Entomology, 93, 1580-1587.
Hemingway, J. (2000). The molecular basis of two contrasting metabolic mechanisms of insecticide resistance. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 30, 1009-1015.
Homem, R. A. y Davies, T. G. (2018). An overview of functional genomic tools in deciphering insecticide resistance. Current Opinion in Insect Science, 27, 103-110.
Homem, R. A., Buttery, B., Richardson, E., Tan, Y., Field, L. M., Williamson, M. S. y Emyr Davies, T. G. (2020). Evolutionary trade-offs of insecticide resistance. The fitness costs associated with target-site mutations in the nAChR of Drosophila melanogaster. Molecular Ecology, 2, 2661-2675.
Hoy, M. A. (1998). Myths, models and mitigation of resistance to pesticides. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series Biology, 353, 1787-1795.
Kikuchi,Y., Hayatsu, M., Hosokawa, T., Nagayama, A., Tago, K. y Fukatsu, T. (2012). Symbiontmediated insecticide resistance. Proceedings of the National Academy of Science U.S.A., 109, 8618-8622.
Kliot, A. y Ghanim, M. (2012). Fitness costs associated with insecticide resistance. Pest Management Science, 68, 1431-1437.
Li, X., Schuler, M. A. y Berenbaum, M. R. (2007). Molecular mechanisms of metabolic resistance to synthetic and natural xenobiotics. Annual Review of Entomology, 52, 231-253.
Liu, X. D. y Guo, H. F. (2019). Importance of endosymbionts Wolbachia and Rickettsia in insect resistance development. Current Opinion in Insect Science, 33, 84-90.
McKenzie, J. A. (2001). Pesticide resistance. En C. W. Fox, D. A. Roff, y D. J. Fairbairn (Eds.), Evolutionary ecology: concepts and case studies (pp. 347-360). Oxford: Oxford University Press.
Melander, A. L. (1914). Can insects become resistant to sprays? Journal of Economic Entomology, 7, 167-173.
Mota-Sánchez, D., Bills, P. S. y Whalon, M. E. (2002). Arthropod resistance to pesticides: status and overview. En W. B. Wheeler (Ed.), Pesticides in agriculture and the environment (pp. 241-273). New York: Marcel Dekker Inc.
Mota-Sánchez, D., Whalon, M. E., Hollingworth, R. M. y Xue, Q. (2008). Documentation of pesticide resistance in arthropods. En M. E. Whalon, D. Mota-Sánchez y R. M. Hollingworth (Eds.), Global pesticide resistance in arthropods (pp. 32-39). Wallingford: CABI.
Oakeshott, J. G., Home, I., Sutherland, T. D. y Russell, R. J. (2003). The genomics of insecticide resistance. Genome Biology, 4, 202.
Onstad, D. W. (2008). Major issues in insect resistance management. En D. W. Onstad (Ed.), Insect resistance management: biology, economics and prediction (pp. 1-16). London: Academic Press.
Onstad, D. W. y Guse, C. A. (2008). Concepts and complexities of population genetics. In D. W. Onstad (Ed.), Insect resistance management: biology, economics and prediction (pp. 69-88). London: Academic Press.
Oppold, A. M. y Müller, R. (2017). Epigenetics: a hidden target of insecticides. Advances in Insect Physiology, 53, 313-324.
Pietri, J. E. y Liang, D. (2018). The links between insect symbionts and insecticide resistance: causal relationships and physiological tradeoffs. Annals of the Entomological Society of America, 111, 92-97.
Pittendrigh, B. R., Margan, V. M., Sun, L. y Huesing, J. E. (2008). Resistance in the post-genomics age. En D.W. Onstad (Ed.), Insect resistance management: biology, economics and prediction (pp. 39-68). London: Academic Press.
Reyes, M., Bouvier, J., Boivin, T., Muñoz, C., Fuentes-Contreras, E. y Sauphanor, B. (2004). Susceptibilidad a insecticidas y actividad enzimática de Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) provenientes de tres huertos de manzano de la Región del Maule, Chile. Agricultura Técnica (Chile), 64, 229-237.
Reyes, M., Franck, P., Olivares, J., Margaritopoulos. J., Knight, A. y Sauphanor, B. (2009). Worldwide variability of insecticide resistance mechanisms in the codling moth, Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae). Bulletin of Entomological Research, 99, 359-369.
Reyes, M., Barros-Parada, W., Ramírez, C. C. y Fuentes-Contreras, E. (2015). Organophosphate resistance and its main mechanism in populations of Cydia pomonella (Lepidoptera: Tortricidae) from central Chile. Journal of Economic Entomology, 108, 277-285.
Roush, R. T. y McKenzie, J. A. (1987). Ecological genetics of insecticide and acaricide resistance. Annual Review of Entomology, 32, 361-380.
Roush, R. T. y Daly, J. C. (1990). The role of population genetics in resistance research and management. En R. T. Roush y B. E. Tabashnik (Eds.), Pesticide resistance in arthropods (pp. 97-152). New York: Chapman and Hall.
Rubiano-Rodríguez, J. A., Fuentes-Contreras, E., Figueroa, C. C., Margaritopoulos, J. T., Briones, L. M. y Ramírez, C. C. (2014). Genetic diversity and insecticide resistance during the growing season in the green peach aphid (Hemiptera: Aphididae) on primary and secondary hosts: a farm-scale study in central Chile. Bulletin of Entomological Research, 104, 182-194.
Rubiano-Rodríguez, J. A., Fuentes-Contreras, E. y Ramírez, C. C. (2019). Neutral genetic variability and resistance mechanisms present in Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) from different hosts in central Chile. Ciencia y Tecnología Agropecuaria, 20, 611-633.
Rubio-Meléndez, M. E., Sepúlveda, D. A. y Ramírez, C. C. (2018). Temporal and spatial distribution of insecticide resistance mutations in the green peach aphid Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) on primary and secondary host plants in central Chile. Pest Management Science,74, 340-347.
Russell, R. J., Claudianos, C., Campbell, P. M., Horne, I., Sutherland, T. D. y Oakeshott, J. G. (2004). Two major classes of target site insensitivity mutations confer resistance to organophosphate and carbamate insecticides. Pesticide Biochemistry and Physiology, 79, 84-93.
Samantsidis, G. R., Panteleri, R., Denecke, S., Kounadi, S., Christou, I., Nauen, R., Douris, V. y Vontas, J. (2020). ‘What I cannot create, I do not understand’: functionally validated synergism of metabolic and target site insecticide resistance: synergism of resistance mechanisms. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 287, 20200838.
Sawicki, R. (1987). Definition, detection and documentation of insecticide resistance. En M.G. Ford, D.W. Holloman, B. P. Khambay y R. M. Sawicki (Eds.), Combating resistance to xenobiotics: biological and chemical approaches (pp. 105-117). London: Ellis Horwood.
Scott, J. G. (1999). Cytochromes P450 and insecticide resistance. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 29, 757-777.
Silva, A. X., Samaniego, H., Ramsey, J. y Figueroa, C. C. (2012a). Insecticide resistance mechanisms in the green peach aphid Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) I: a transcriptomic survey. PLOS ONE, 7(6),e3636.
Silva, A. X., Bacigalupe, L. D., Luna-Rudloff, M. y Figueroa, C. C. (2012b). Insecticide resistance mechanisms in the green peach aphid Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) II: costs and benefits. PLOS ONE, 7(6):e36810.
Silva, G. (2003). Resistencia a los insecticidas. En G. Silva y R. Hepp (Eds.), Bases para el manejo racional de insecticidas (pp. 237-259). Chillán: Universidad de Concepción/ Fundación para la Innovación Agraria.
Soderlund, D. M. (2008). Pyrethroids, knockdown resistance and sodium channels. Pest Management Science, 64, 610-616.
Sparks, T. C. (2013). Insecticide discovery: an evaluation and analysis. Pesticide Biochemistry and Physiology, 107, 8-17.
Tabashnik, B. E. (1990). Modeling and evaluation of resistance management tactics. En R. T. Roush y B. E. Tabashnik (Eds.), Pesticide resistance in arthropods (pp. 153-182). New York: Chapman and Hall.
Umetsu, N. y Shirai, Y. (2020). Development of novel pesticides in the 21st century. Journal of Pesticide Science, 45, 54-74.
Wheelock, C. E., Shan, G. y Ottea, J. (2005). Overview of carboxylesterases and their role in the metabolism of insecticides. Journal of Pesticide Science, 30, 75-83.
Yin, C., Shen, G., Guo, D., Wang, S., Ma, X., Xiao, H. et al. (2016). InsectBase: a resource for insect genomes and transcriptomes. Nucleic Acid Research, 44, D801-D807.
Zepeda-Paulo, F. A., Simon, J. C., Ramírez, C. C., Fuentes-Contreras, E., Margaritopoulos, J. T., Sorenson, C. E. et al. (2010). The invasion route for an insect pest species: the tobacco aphid in the New World. Molecular Ecology, 19, 4738-4752.
CAPÍTULO 2
FISIOLOGÍA DE LOS LÍMITES Y TOLERANCIAS TÉRMICAS: SENSIBILIDAD, RESILIENCIA Y POTENCIAL DE ADAPTACIÓN AL CAMBIO CLIMÁTICO EN INSECTOS PLAGAS
SABRINA CLAVIJO-BAQUET1, GRISEL CAVIERES2 Y FRANCISCO BOZINOVIC2
1 Sección Etología, Facultad de Ciencias,Universidad de la República. Montevideo, Uruguay. 2 Center of Applied Ecology and Sustainability (CAPES),Pontificia Universidad Católica de Chile. Santiago, Chile.
RESUMEN
La temperatura ambiental ha sido descrita como uno de los factores abióticos con mayor impacto sobre la abundancia y distribución de los organismos, especialmente en ectotermos, que carecen de regulación interna de la temperatura corporal. En este sentido, la susceptibilidad de los organismos a la temperatura ha sido evaluada mediante el estudio de las tolerancias y límites térmicos. El uso de estas herramientas ha cobrado fuerza al momento de comprender y predecir los cambios en abundancia y distribución de las especies frente al cambio climático. Sin embargo, la naturaleza no lineal de la relación entre temperatura y las funciones biológicas, dificulta dichas predicciones, especialmente cuando se proyecta un aumento de la media y en la variabilidad en la temperatura. Es decir, que un aumento de la variabilidad térmica podría disminuir el nicho térmico respecto al observado en temperaturas constantes. Por otro lado, un aumento en el promedio y de la variación en la temperatura podría aumentar la variabilidad de la población favoreciendo, por ejemplo, los brotes de plagas. Esto pone de manifiesto la relevancia de comprender plenamente los mecanismos que determinan la relación entre la temperatura y la adecuación biológica de las especies, y así realizar predicciones de los efectos del cambio climático sobre su abundancia y distribución. Aquí se presentarán conceptos de eco-fisiología que explican de manera mecanicista cómo los organismos se relacionan con la temperatura y se mostrará con ejemplos como pueden llegar a ser excelentes herramientas para el manejo de plagas en el contexto del cambio climático.
1. INTRODUCCIÓN
La temperatura es una variable abiótica que afecta prácticamente todas las tasas biológicas en los organismos, desde las reacciones bioquímicas, el desarrollo, el crecimiento poblacional, hasta diversificación y extinción (Brown et al., 2004; Allen et al., 2006; Kingsolver, 2009; Arrighi et al., 2013; Puurtinen et al., 2016).
El Programa Internacional de Cambio Climático de las Naciones Unidas (IPCC) indica que uno de los efectos más importantes del rápido cambio climático es el aumento en la temperatura media del planeta y su variabilidad (Pachauri y Reisinger, 2007). En efecto, el cambio climático en gran parte del planeta incluye e incluirá aumentos en las variables meteorológicas medias (por ejemplo, temperatura, precipitación, radiación solar y viento), pero también la variabilidad o fluctuaciones de las mismas. De hecho, resulta cada vez más claro por parte de los climatólogos que el clima futuro se caracterizará en muchas regiones del planeta por el aumento en la frecuencia de fenómenos climáticos extremos o “eventos extremos”, como las olas de calor, las sequías severas, los huracanes, las lluvias torrenciales e inundaciones, entre otras. Los eventos extremos son fenómenos de muy distinto tipo que se caracterizan por su intensidad e impacto. La asociación entre los eventos extremos y el calentamiento global se confirma científicamente cada día y, además, como era de esperar, las predicciones de sus impactos negativos sobre la vida tienden a ser importantes (Pörtner 2002; Sunday et al., 2011; Saxon et al., 2018).
Los organismos ectotermos, entre ellos las especies plagas para la agricultura y las especies vectores de enfermedades, carecen de regulación interna de la temperatura corporal, y por consiguiente dependen directamente de la temperatura ambiental para el desarrollo de sus actividades (Huey et al., 2012). Por este motivo, son considerados particularmente vulnerables al cambio climático (Paaijmans et al., 2013) y han sido ampliamente utilizados para estudiar el impacto de la variabilidad climática sobre la distribución y abundancia de organismos (Alverson et al., 2001; Pachauri y Reisinger, 2007; Bozinovic y Pörtner, 2015).
El entendimiento de los factores ambientales y la sensibilidad de los organismos al cambio ambiental, son fundamentales para determinar el grado de vulnerabilidad de los organismos al ambiente (Williams et al., 2008). En este capítulo examinaremos la sensibilidad de organismos ectotermos a la temperatura y sus consecuencias poblacionales. Específicamente, revisaremos cómo este conocimiento puede nutrir el debate sobre planes de manejo de especies plagas para la agricultura y de especies vectores de enfermedades, a fin de hacer predicciones sobre el impacto del cambio climático sobre los organismos. En este sentido los atributos a analizar son: (1) la sensibilidad y plasticidad de los organismos frente al cambio, (2) la exposición (efecto de frecuencia e intensidad) al cambio, (3) la resiliencia o habilidad para recuperarse frente al cambio y (4) el potencial de adaptación genética al cambio.



